七种共存水母游泳性能和觅食行为的尾流相关性

动物-流体的相互作用被假设为水生和空中动物进化的主要选择压力（例如。汤普森，1942年;Lighthill，1975年;沃格尔，1994年;鱼和兰黛，2006). 然而，在对具有已知进化历史的多个物种进行的比较研究中，由于无法测量自由移动动物的流体相互作用（即在没有系绳或人工水或气流的情况下），因此，试图发现决定动物适应性的流体动力机制受到了限制。在流体动力学与生物功能（如心血管血流）并行成功量化的情况下，已经实现了广泛的流体动力学组织原则[如穆雷定律(默里，1926年)]. 在本文中，我们寻求在生物推进方面取得类似的成功。

水母为水生动物推进力的进化提供了独特的视角。水母是最早在水中实现肌肉驱动运动的后生动物，它们的身体构造细胞类型非常有限(邦纳，1965年;瓦伦丁等人，1994年;瓦伦丁，2004). 他们的径向对称身体平面图使他们的尾迹结构更易于使用数字粒子图像测速（DPIV）等方法进行经验量化(威勒特和加里布，1992年). 我们选择了七种水螅水母进行对比研究，代表了广泛的形态和游泳行为：Leuckartiara的Aequorea victoria服务提供商。，八肋Melicertum octocostatum、蜂窝组织蜂窝组织蜂窝组织蜂窝组织蜂窝组织蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组蜂窝组服务提供商。，蜂窝草和萨西亚特别是(图1). 自从克拉姆的早期工作以来，就对这些物种的生态进行了研究（例如。克拉姆，1959年)，它们的系统发育关系相对来说是众所周知的(Bouillon和Boero，2000年;马奎斯和柯林斯，2004年;Collins等人，2006年). 然而，它们的动物-流体相互作用主要是定性描述的（例如。科林和科斯特洛，2002年;Dabiri等人，2005年).

我们使用数字粒子图像测速仪（DPIV）测量来计算七种共存的自由游动水母的尾流动能、阻力和游动速度。利用这一新数据，我们证明游动和觅食行为与尾涡环两种不同构型之间的强大流体动力学阈值有关。具体来说，当尾流涡在水母游泳收缩阶段的形成过程中增长时，由于涡环形成的能量需求，涡可以接近其大小的物理极限(本杰明，1976年). 在一些水母中，这一极限没有达到，它们在尾迹中形成了一个单一的涡环。在其他情况下，涡环达到了这个尺寸极限，不再夹带额外的流体，而是在涡环后面形成尾随的流体射流。

在两种尾迹涡配置（即孤立涡环与带有尾迹射流的涡环）之间的过渡附近形成的尾迹涡使给定能量输入产生的流体动力推力最大化(Krueger和Gharib，2003年). 因此，这些尾迹的形成在流体动力学文献中被称为最佳涡旋形成（例如。Gharib等人，1998年;Mohseni等人，2001年;林登和特纳，2001年;Krueger和Gharib，2003年;Dabiri，2009年). 通过比较观察到的每种水母产生的尾流结构与最佳涡旋配置，我们能够预测它们的相对游泳效率和熟练度，并将其与水母的生态作用结合起来。

给出最佳涡流形成概念的一般性(本杰明，1976年)考虑到游泳和飞行动物中旋涡形成的普遍性（例如。Lighthill，1973年; Raynor，1979），我们提出，如果动物与流体相互作用的适当测量可用，这些基础后生动物的比较研究可能在高等动物中重现。本研究的目的是为未来的调查建立一个模板。

个人维多利亚多管发光水母（穆巴赫和希勒1902），卢卡蒂亚拉服务提供商。、Melicertum octostation公司（Sars 1835），蜂窝织炎性丝裂瘤（阿加西1865），Neoturris公司服务提供商。，蜂窝草[不太常见但目前被接受的同义词Clytia gregaria公司（阿加西1862）]和萨西亚2007年5月，在美国华盛顿州圣胡安岛（San Juan Island）的星期五港实验室（Friday Harbor Laboratories）的一个码头上，用罐子手工收集水母。为了简单起见，并且由于这些物种没有同源物，我们在文中用它们的属名来指代这些物种。样品保存在室温（约20°C）下含有未过滤海水的实验室容器中，并在采集后24小时内进行视频记录。

当个体在明显大于其体型的水箱中自由游泳时，对其进行了视频记录（对于典型钟形直径为1-3厘米的动物，最小为10升的容器），以避免壁效应或实验室环境中的其他人工制品(沃格尔，1994年). 使用数字粒子图像测速仪（DPIV）测量速度场(威勒特和加里布，1992年). 对动物进行监测，以确定在由250 mW、532 nm二极管泵浦的固态激光器产生的1 mm厚垂直光片平面上对称启动的游泳序列（中国香港夸里湾坏激光器）。通过确保激光平分动物身体，目测确定激光片平面的对称条件。激光片照射海水中的天然颗粒（通常为10–100μm），并将动物游泳引起的颗粒运动以30 Hz的频率记录在数字视频（DV）磁带上通过720×480像素CCD阵列（Sony HDR-FDX1，Sony Electronics Inc.，Fort Myers，FL，USA）。每个视频的连续图像都使用自定义DPIV算法（由加利福尼亚理工学院M.Gharib提供）进行查询，查询窗口大小为32×32像素，窗口重叠率为50%。旋转流场（即涡度）是通过计算测量速度场的数学旋度来确定的。涡度的局部集中表明了涡旋尾迹的几何形状(Gharib等人，1998年)由每只动物在游泳时创造（图2和三; 另请参见补充材料电影1-7).

计算每个节点每次游泳收缩结束时的尾迹动能我速度场的定义韩国_我=1/2ρΔV（V）_我∥u个_我∥²式中，ρ为水密度（10^三千克米⁻³); ΔV（V）_我是每单位深度的节点体积，等于速度场网格的水平和垂直间距Δ的乘积xΔ年; 和‖u个_我‖是每个节点处速度（即速度）的大小。为了计算特定质量的尾迹动能，将涡旋尾迹中所有节点的动能之和除以钟形直径的立方（虽然没有直接测量每只动物的质量，但每只动物密度近似等于水密度）。尾流的横向和流向边界被定义为在每个游泳周期中产生的涡度区域的边缘，其中涡度超过最大涡度量级的20%（参见。图3). 该边界是通过使用自定义MATLAB算法手动勾勒每个帧中的涡度轮廓来确定的。钟径被用作每只动物的特征长度刻度(与钟高），以便更好地捕捉对形成漩涡的伞下区域大小的依赖性。

分析中使用的动能计算按单位深度给出。对于“顶帽”尾流速度剖面，用这种方法计算的平均尾流速度与另一种轴对称尾流假设的结果相同。对于抛物线尾迹速度剖面，轴对称平均尾迹速度比单位深度计算的平均速度小25%(史密茨，2000). 启动涡流，例如水母的涡流，将介于“顶帽”和抛物线剖面之间(迪登，1979年)，所以我们预计平均尾流速度的误差会介于这两个极端之间。这种偏差被认为比轴对称性替代假设引入的大的随机误差更可取，而轴对称性仅能近似满足动物身体的要求，并在尾流中迅速分解。物种之间的相对比较（本研究的主要目的）不受一致偏差和相关测量不确定性的影响。

我们注意确保基于钟径的正常化不会在动物中造成人为趋势。例如，我们验证了归一化尾迹动能与钟形直径之间确实没有相关性。归一化尾迹动能最大和最小的物种(卢卡蒂亚拉sp.和披碱属sp.）具有两个中间钟形直径。

由于尾迹动能的测量是在尾迹涡形成之后进行的，因此在每次测量之前，尾迹中存在动能耗散的潜力。原则上，尾迹涡可以分解成更小的涡流通过时间尺度上的无粘机构d日/u个，其中d日涡流大小和u个是涡流速度(Tennekes和Lumley，1972年). 然而，在此处研究的流动雷诺数相对较低时，此过程受到抑制(罗森黑德，1963年;萨夫曼，1978年). 事实上，我们没有观察到尾流漩涡在比单个游泳周期更短的时间尺度上级联成更小的漩涡，而单个游泳周期本身比d日/u个.

游泳熟练程度被量化为直径正常游泳速度，U型/D类游泳速度是根据激光片平面内记录的游泳顺序测量的，并根据每帧钟尖的瞬时位置进行跟踪。在游泳过程中，如果钟形顶点离开了视野，则在每一帧中都会跟踪身体上的另一个焦点，例如手掌。游泳速度的种内行为变化反映在物种内测量的标准偏差中。

与形状和雷诺数与动物相似的钝体相比，该模型预测的阻力系数相对较低，这与动物身体后部形成的下游射流与身体周围的环境气流合并而产生的形状阻力减少一致。此外，由于这是一项比较研究，我们主要关注的是始终使用一致的阻力模型。其他阻力模型可能会影响每个物种阻力的绝对值，但不应明显改变其相对值。

功率损耗(P（P）_损失)是由于进入尾迹的动能通量，通过将测得的尾迹动能除以游泳周期喷射阶段的持续时间来计算。由于动能是按单位深度计算的，因此阻力也是按单位深度归一化的，因此弗劳德效率是无量纲的。

方差分析（ANOVA，Statistica，StatSoft Inc.）用于测试尾流特征的种间差异的显著性。对原始数据进行对数变换，以满足方差分析固有的方差齐性假设。种间变异在尾流测量中占主导地位，且非常显著（ANOVA，P（P）<0.0001，即尾迹动能、熟练度和效率）。在方差分析设计中，对特定物种进行对比分析。单个物种的尾迹特征和种间比较的概率值列于补充材料表S1和S2.

图2显示了每个物种产生的瞬时速度场的代表性测量值。在图中所示的涡度场中，可以更清楚地观察到尾流结构图3.

我们在所研究的七个物种中始终观察到两种不同的尾流模式。第一种模式由孤立的、径向对称的涡环组成，每个游泳周期的尾迹中都会产生一个涡环（例如。图3A-D). 这种尾迹模式是被称为巡游捕食者的觅食物种所共有的。第二种模式是作为埋伏捕食者觅食的物种所观察到的，由旋涡环组成，旋涡环紧接着是在每个游泳周期中产生的尾随水流（例如。图3E-I).

预计尾迹射流的形成比等效总流体体积的多个孤立涡环的形成产生更高的能量消耗，并且预计尾迹中的动能含量也会更高(Krueger和Gharib，2003年). 为了测试这些预测，我们使用速度场数据测量了每个物种的尾迹动能。图4A表明，在特定质量的基础上，在涡流环后面形成尾流的物种确实比没有形成尾流的物种产生了更高的动能通量。对于这一增加的成本，产生尾随喷流的物种实现了更熟练的运动，这是通过标准化游泳速度（以每秒的身体直径为单位；图4B).

尾迹中形成尾迹射流的物种（参见。图3，右侧面板）的推进效率相对较低(图5). 这与公认的动物喷气推进是一种低效率的运动方式的概念是一致的(沃格尔，1994年;Anderson和Grosenbaugh，2005年)，并证实了之前对机械涡环发生器的研究(Krueger和Gharib，2003年). 相比之下，形成离散涡环的物种没有尾随射流（参见。图3，左面板）的效率超过50%，显著高于形成尾羽射流的物种，例如，与鳗鱼的游泳效率相当(科恩和库穆塔科斯，2006年).

这些测量首次证实，不仅最佳涡旋形成的物理理论直接反映在游泳动物的尾流中（参见。Bartol等人，2008年;Bartol等人，2009年;Dabiri，2009年)，但最佳涡流形成阈值（即尾迹射流）两侧的对比尾迹模式与无尾喷流）表示推进与不同觅食模式的生态需求相关。

如果先前使用简单机械涡环系统进行的理论和实验研究结果肯定适用于活体游泳运动员和飞行运动员，那么这种关系可能是可以预料的。然而，由于缺乏合适的方法来用自由移动的生物体来测试这些假设，直接证实受到了限制。需要强调的是，物理理论和功能生态学之间的关系超越了水母谱系内简单的系统发育界限。例如，Leptomedusae包含产生涡旋尾迹的物种（例如。忍冬属sp.）和不带（例如。维多利亚绿松鼠、群居绿松鼠和蜂窝组织细胞瘤)尾喷流(图6).

对被检物种效率和熟练程度之间关系的检查(图7)清楚地表明了水母不同推进和觅食策略的权衡。通过不断巡航觅食的物种(Colin等人，2003年)创建没有尾随射流的离散涡环。这些巡航物种表现出较低的游泳能力——它们游得很慢——但它们的游泳效率相对较高，并且取决于其他因素，如尾涡环间距(Weihs，1977年). 相反，埋伏觅食物种(Colin等人，2003年)用尾迹射流形成尾迹涡环。这些埋伏觅食者在能量上相对低效，但他们的游泳技能相对较高，并且取决于其他因素，如体型(霍纳，1965年;丹尼尔，1983年). 在这里研究的水母中，在表演空间中存在着一个空白，没有任何动物能够高效且熟练地游泳。这可能是水母肌肉能力有限的结果，此前已经证明，这一限制决定了水母可能的形态和大小的总体范围(Costello等人，2008年). 然而，有一种，Melicertum公司，似乎游得既不高效也不熟练。根据它的尾迹结构和钟形形态（即高细度比），它与其他埋伏物种一样使用喷气推进游泳(科林和科斯特洛，2002年).Melicertum公司它的独特之处在于，它是我们研究过的唯一一种使用喷气推进的细粒体。之前研究的钩体通过划船推进游泳(科林和科斯特洛，2002年). 不幸的是，目前对其觅食行为知之甚少Melicertum公司这限制了我们在本研究中更好地将其游动与觅食联系起来的能力。

我们已经确定的性能和能量特征与不同觅食策略的生态需求一致。作为巡游捕食者觅食的物种会产生更节能的尾流，使它们能够以较低的能量消耗长时间游泳，尽管由于它们的游泳能力较低，所以速度适中(图4B). 游泳效率对于这些80%以上时间都在游泳的捕食者来说至关重要(Colin等人，2003年)以夹带和输送流体通过其捕获表面。然而，由于游弋觅食水母游泳是用来产生摄食电流的，因此熟练程度（即游泳速度）不如每次脉冲携带大量液体那么重要。

相反，尾流分析表明，伏击觅食物种游泳更熟练，但能量消耗更高。然而，埋伏觅食水母很少在自然界中游泳（少于30%的时间），它们会一动不动地漂浮，伸出触角，等待猎物游入其捕获表面。因此，游泳只用于逃避捕食，并在水柱中重新定位(Colin等人，2003年). 游泳熟练是避免捕食者的必要条件，也是在重新定位时尽量缩短觅食间隔时间的必要条件。能量效率是生存的次要要求。总之，这些结果提供了动物-流体相互作用和水母功能生态学之间的机械联系。尾涡结构预测的觅食模式之间的二分法在本文报道的物种中清晰可见，反映了水母水母谱系中更广泛的模式(Costello等人，2008年).

虽然我们的数据表明，一个物种内的成虫不能同时最大限度地提高游泳的熟练程度和效率，但游泳的形态和行为基础可能具有足够的可塑性，允许不同的发育阶段最大限度地发挥不同的游泳模式。例如，最近的证据表明，形态的发育变化允许一些鳍足类在其生命周期中从尾随喷流形成过渡(Weston等人，2009年). 同样，乌贼的个体发育涉及到在涡旋尾迹中有和没有尾迹喷流的阶段之间的转换(Bartol等人，2008年). 就成年鱿鱼而言，在低速时，侧鳍的补充似乎与尾部喷流形成的停止相伴随。与水母中观察到的行为后果类似，众所周知，低速游泳（即不形成尾随喷流）比高速游泳（即形成尾随喷射流）耗能更少，高速游泳用于逃避捕食(安德森和格罗森堡，2005年;Bartol等人，2008年). 这些模式表明，尾流结构的发育变化可能是影响物种生存的选择力的生命阶段依赖性变化的有价值指标。

在水母中观察到的二分法的其他类似物也可能在昆虫飞行中发现。大多数昆虫悬停时，翅膀在水平面上跳动以获得有效的推进力，而一些更擅长实现高加速度的物种则在几乎垂直的平面上拍打翅膀(恩诺斯，1989年;达德利，2000). 这两种运动模式产生的尾流结构可能反映出与本研究中观察到的相似的权衡。

生物运动的最佳涡旋形成概念的实用性在于其通用性。尽管本雅明的理论分析(本杰明，1976年)这证明了对涡环增长存在能量约束，对圆形涡环来说是严格有效的，经验证据表明，这一过程表现为由非圆形涡环和链组成的各种更复杂的尾迹(Dabiri，2009年). 这些包括在雷诺数范围内由拍打板产生的气流，这与基于升降和拖曳的游泳和飞行有关(米兰和加里布，2005年;Ringuette等人，2007年). 因此，我们希望在此开发的实验方法和尾流能量分析可以直接应用于研究高等水生和气生生物中的动物-流体相互作用。在许多这些动物中，已经假设出现了最佳漩涡形成(林登和特纳，2004年;米兰和加里布，2005年;Dabiri，2009年). 然而，由于涡旋尾迹由更复杂的环路和链式排列组成(Drucker和Lauder，1999年;Hedenstrom等人，2007年)除了此处描述的基本物理方法外，分析可能还需要三维流速仪或数值模拟。

上述分析提供了根据当前二维DPIV测量构建的等效轴对称流的定量界限。虽然这种结构对于当前种间研究中的定性比较不是必需的，但为了将当前的测量数据用于更广泛的游泳和飞行动物群体的定量比较研究，可能需要这种结构。与二维DPIV测量的三维重建相关的相对较大的不确定性表明，当前基于流动的性能测量之间的定量比较（即尾迹动能和弗劳德效率）独立研究的数据应谨慎处理，需要注意公式中描述的不确定性边界7和13得出结论时。

作者感谢审稿人的有益建议以及美国国家科学基金会的资助（OCE-0727587和OCE-0623508给J.H.C.；OCE-051398和OCE-0623534给S.P.C.；OCE-0623475给J.O.D.）和海军研究办公室的资助（N000140810654和N000140810918）。