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Oncol Lett公司。2017年10月；14(4): 4213–4219.
2017年7月24日在线发布。 数字对象标识：2017.6656年10月3892日
预防性维修识别码：5592880菲律宾比索
PMID：28943929

肝内肿块型胆管癌和肝硬化肝细胞癌的对比增强多期成像特征的对比研究

陈颖（音）,1,* 姚磐,1,* 科仁申,1 朱秀良,1 陈应路,1 李清海,1 Shu-Gao Han公司,1 严白甫,2 徐秀芳,三和日胜余1
作者信息 文章注释 版权和许可信息 PMC免责声明

摘要

肝内肿块型胆管癌（IMCC）在肝硬化患者中常被众多放射科医生和临床医生误诊为肝细胞癌（HCC），导致治疗不当。进行了一项回顾性病例对照研究，分析了2010年1月至2015年12月在本院22例经病理证实的IMCC患者和22例有潜在肝硬化的HCC对照的对比增强多期（CEMP）计算机断层扫描（CT）和磁共振成像（MRI）结果。此外，还进行了血清测试并评估了患者的临床症状。统计分析显示，肝硬化IMCC和HCC患者的强化模式、MRI延迟期信号（P<0.001）、最大直径、包膜回缩、门静脉侵犯、胆管扩张和腹腔淋巴结肿大特征不同。在CEMP CT和MRI分析中，IMCC最常见的强化模式是渐进模式（P=0.001或P<0.001）。相反，肝癌中最常见的强化模式是洗脱模式（P<0.001）。因此，今后应通过CEMP CT和MRI分析对肝硬化患者IMCC的诊断进行验证，以确定是否存在进行性和/或周边边缘样强化、囊袋回缩的高强度延迟期、门静脉侵犯、胆管扩张、，腹部淋巴结肿大和CA199水平升高。

关键词：肝内肿块形成性胆管癌肝细胞癌，肝硬化，计算机断层扫描，磁共振成像

介绍

起源于胆管上皮细胞的肝内胆管癌（ICC）是仅次于肝细胞癌（HCC）的第二常见原发性肝内恶性肿瘤(1). 根据肿瘤的形态，ICC可分为三种类型：肿块形成型、导管周浸润型和导管内生长型。其中，肝内肿块形成性胆管癌（IMCC）是最常见的形式(2,三). 近几十年来，ICC和HCC的发病率和死亡率显著上升(4). 众所周知，在肝硬化患者中，最常见的肝脏恶性肿瘤是HCC(5). 然而，有证据表明肝硬化是ICC的一个重要危险因素(6,7). 由于原发性肝癌预后差，治疗方案不同，因此区分原发性肝细胞癌和原发性癌具有重要意义。对于肝癌，手术切除、肝移植和经皮消融都是可行的。对于ICC，手术切除是唯一的治疗选择(5,8).

对比增强多期（CEMP）计算机断层扫描（CT）和磁共振成像（MRI）在临床上广泛应用于ICC和HCC的研究。由于肝细胞癌在肝硬化中的发病率高且增强方式多样，因此许多放射科医生可能会将肝硬化中的任何局灶性病变误诊为肝细胞癌，从而导致治疗不当(9). 因此，有必要评估和总结肝硬化背景下IMCC和HCC的CEMP CT和MRI特征。然而，肝硬化IMCC的CEMP CT和MRI表现尚未得到很好的解决。到目前为止，只有五项研究(4,6,9–11)描述肝硬化IMCC的CT或MRI特征。在肝硬化中，IMCC和HCC之间的比较较少。此外，还没有人讨论CEMP CT和MRI结果的成像特征。在本研究中，我们强调了肝硬化IMCC和HCC的主要CEMP CT和MRI特征，并结合相关特征和血清检测来区分肝硬化IMCC与HCC。据我们所知，这是第一份描述肝硬化IMCC患者的CT和MRI数据并与HCC进行比较的报告。

材料和方法

患者

我们的机构审查委员会批准了这项回顾性研究，并放弃了知情同意的要求。进行了回顾性病例对照研究。该研究包括2010年1月至2015年12月在我院连续登记的22名IMCC和肝硬化患者（16名男性，6名女性；平均年龄58.32岁；范围31-69岁）。入选标准如下：i）经病理证实的IMCC诊断，不包括混合性肝细胞癌和多发性病变患者；ii）腹部CEMP CT和/或MR扫描的可用性；iii）根据影像学、病理学或临床标准诊断的肝硬化患者。回顾性分析了CT（n=20）、MRI（n=15）和血清检测（n=21）的特征。肝硬化的潜在原因包括乙肝（n=13）、酗酒（n=3）、丙型肝炎（n=1）和不明原因（n=5）。

对照组包括22名肝癌和肝硬化患者（16名男性，6名女性；平均年龄56.91岁；范围34-67岁）。他们的性别（P=1000）和年龄（P=0.600）与IMCC病例相匹配。对照组是在与病例相同的研究期间招募的。入选标准为(1)经病理证实的HCC诊断，不包括混合性肝细胞胆管癌和多发性病变的患者；和(2), (三)同上。回顾性分析了18例患者的CT、21例患者的MRI和22例患者的血清检测结果。肝硬化的潜在原因包括乙型肝炎（n=19）、乙型肝炎伴酒精滥用（n=2）和不明原因（n=1）。

图像采集

在38名患者中，使用多探头螺旋CT扫描仪（Somatom Definition AS 40行，Siemens Medical Systems，Erlangen，Germany）进行CT成像，横膈膜穹隆至肝脏最后一个平面的轴向截面为5mm。所有患者均在空腹状态下进行检查，首先进行平扫，然后通过肘前静脉注射80 ml非离子造影剂（Omnipaque 300 g/l；GE Healthcare，密尔沃基，威斯康星州，美国）进行增强扫描。分别在动脉期（注射25秒后）、门静脉期（注射60秒后）和平衡期（注射100秒后）采集图像。

MR扫描是使用一个3.0-T磁铁（Signa或Discovery 750；GE Healthcare）和一个八通道躯干阵列线圈进行的。36例患者获得了轴向T1加权图像（T1WI）和T2加权图像，所有患者都获得了额外的增强T1WI图像（Omniscan，0.1 mmol/kg体重；GE Healthcare）。在动脉期、门静脉期、平衡期和延迟期（对比增强后20–27、45–52、75–82和135–142秒）进行动态呼吸暂停T1WI采集。

T1WI和T2WI的成像参数如下：重复时间/回波时间（TR/TE）为205/3.2毫秒（或3.9/1.8毫秒）和6000/102.5毫秒（或12000/86.3）。基质为256×256，标准视野为400 mm，切片厚度为4.0 mm，无层间间隙。使用以下参数对所有患者进行额外的扩散加权成像（DWI）：TR/TE=1300/60.6或6000/52.5毫秒，5毫米厚度，用于抑制脂肪的水选择性激发，基质大小=128×128，视野=36×36厘米，激发次数=6.0，切片厚度/间隙=5毫米/1.0毫米，20个轴向切片，扫描时间=2分24秒，b值=0和600 s/mm2，深呼吸。

病理检查

12例患者通过经皮穿刺活检获得IMCC和HCC的组织学标本，32例患者通过剖腹探查和结节活检获得。根据组织学标本的光镜检查诊断IMCC和HCC。对所有肿瘤进行苏木精、伊红染色和免疫组化染色。所有IMCC和HCC标本分析均由经验丰富的病理学家确认诊断准确性。

图像分析

两位腹部放射科医生（Y.C.和R.S.Y.）分别以盲法对所有CEMP CT和MR图像进行了回顾性分析，他们分别具有5年和25年的腹部放射学经验。双方之间的分歧通过协商一致得到解决。评审人员知道这些患者患有肝脏肿瘤，但不知道其病理结果。每个病灶的评估如下：肿瘤在每个阶段的最大直径、形态、位置、信号和/或密度以及肿瘤的增强模式。伴随的发现包括肝包膜收缩、胆管结石、胆管扩张、门静脉侵犯和淋巴结肿大。动态增强模式定义如下：i）渐进性：结节随时间推移逐渐增强，在平衡期或延迟期达到最大强度，包括向心增强；ii）边缘样：强化局限于病灶周边，从动脉到门静脉和延迟期保持不变；iii）稳定：增强在整个过程中没有改变，但不限于外围；iv）冲洗：在动脉和/或门静脉期强烈增强对比度，然后在平衡期或延迟期进行冲洗。

统计分析

本统计分析中使用了windows社会科学统计软件包v20.0（SPSS，芝加哥，伊利诺伊州，美国）。使用χ检验分类变量2测试或Fishers精确测试。如果连续变量是方差的同质性，则将其与独立样本t检验进行比较；否则，如果连续变量是方差的异质性，则使用非参数检验。P<0.05被认为表明存在统计学上的显著差异。

结果

肿瘤的形态学特征

共有22例确诊为IMCC的肝硬化患者，最大直径为2.2至18.1cm（平均8.18cm），22例肝硬化HCC对照患者最大直径为1.5至13.1cm（平均5.31cm），进行了评估（P=0.010），并总结了主要特征表一包膜回缩频率（P=0.001）、门静脉侵犯频率（P=0.002）、胆管扩张频率（P=0.007）、腹腔淋巴结肿大频率（P<0.001）和最大直径（P=0.010）差异均有统计学意义。

表一。

主要患者和肿瘤特征。

特性IMCC（n=22）肝癌（n=22）P值
年龄58.3256.91NS（0.584）
性别NS（1000）
男人16 (72.7%)16 (72.7%)
女性6 (27.3%)6 (27.3%)
结节大小（cm）8.1775.3050.010
结节的位置NS（1000）
左叶7 (31.8%)7 (31.8%)
右叶14 (63.6%)14 (63.6%)
尾叶1 (4.6%)1 (4.6%)
形态学NS（0.176）
常规14 (63.6%)18 (81.8%)
不规则8 (36.4%)4 (18.2%)
胆管扩张10 (45.5%)2 (9.1%)0.008
门静脉侵犯14人（63.6%）4 (18.2%)0.002
淋巴结扩张20 (90.9%)8 (36.4%)<0.001

NS，无统计学差异。

增强模式

本文总结了IMCC和肝硬化HCC的CEMP CT增强模式表二在IMCC组，与周围软组织相比，所有肿瘤在平扫时均呈低密度。对不同时期动态增强模式的分析显示，6个（30.0%）和11个（55.0%）肿瘤呈环状(图1A-C)和渐进对比度增强。一个肿瘤（5.0%）有稳定的强化模式。其余2例（10.0%）肿瘤表现为冲刷模式。在HCC组中，与周围的实质相比，大多数（15，83.3%）肿瘤在平面扫描中显示为低密度，其余（3，16.7%）肿瘤为等密度。注射造影剂后，15例（83.3%）肿瘤显示冲刷增强模式（P<0.001）。一个肿瘤（5.6%）和两个肿瘤（11.1%）分别具有进行性（P=0.001）和稳定的强化模式。但没有人有轮辋状强化模式（P=0.021）。

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一名64岁男性，患有IMCC和肝硬化。（A） 未增强的轴向CT扫描，静脉注射对比剂后的（B）门静脉期和（C）延迟期显示病灶呈边缘状强化模式（箭头所示）。伴随的特征包括门静脉侵犯和胆管结石（星号）。

表二：。

肝硬化IMCC和HCC的CEMP CT增强模式。

增强图案IMCC（n=20）（%）肝癌（n=18）（%）P值
轮辋状6 (30.0)0 (0.0)0.021
渐进式11 (55.0)1 (5.6)0.001
稳定1 (5.0)2 (11.1)NS（0.595）
冲刷2 (10.0)15 (83.3)<0.001

NS，无统计学差异。

总结了IMCC和肝硬化HCC的CEMP MRI增强模式和延迟期低信号表III所有患有肝硬化的IMCC在T1WI上为低信号（14，93.3%）或等信号（1，6.7%），在T2WI上存在均匀或不均匀的高信号。DWI上，除一个肿瘤外，其余肿瘤均呈高信号。常见的肿瘤强化模式是进行性的（1066.6%）(图2A-C). 轮辋般，稳定，耐冲刷(图3A-D)增强模式分别占6.7%、6.7%和20%。对于肝硬化HCC，三个肿瘤（14.3%）因出血而出现高低混合信号，其余（18.85.7%）在T1WI上呈低信号。所有病灶在T2WI上均为均质或异质性高信号，DWI上均为高信号。在这些肿瘤中，洗脱(图4A和B)是研究不同阶段最常见的类型（19.90.4%）（P<0.001）。分别有1例（4.8%）和1例（48%）显示进行性（P<0.001）和稳定的强化模式，没有一例出现边缘样强化模式。

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一名60岁男性，患有IMCC和肝硬化。静脉注射对比剂后在（A）动脉、（B）门静脉和（C）延迟期获得的对比增强多相磁共振成像显示病变的渐进增强模式（箭头所示）。

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一名63岁女性，患有IMCC和肝硬化。静脉注射对比剂后（A）动脉、（B）门静脉、（C）平衡期和（D）延迟期的对比增强多相磁共振成像显示结节的冲刷增强模式（箭头所示）。在延迟期，结节与周围肝实质相比仍呈高信号。

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一名57岁女性，患有HCC和肝硬化。结节（箭头）显示冲刷强化模式。在（A）动脉期，结节明显高信号，而在（B）延迟期，结节与周围肝实质相比低信号。

表三。

肝硬化合并IMCC和HCC的CEMP MRI增强模式。

增强图案IMCC（n=15）（%）肝癌（n=21）（%）P值
轮辋状1 (6.7)0 (0.0)NS（0.417）
渐进式10 (66.6)1 (4.8)    <0.001
稳定1 (6.7)1 (4.8)NS（1000）
冲刷3 (20.0)19（90.4）    <0.001
延迟相位高强度信号12 (80.0)2 (9.5)    <0.001

NS，无统计学差异。

此外，我们在15个IMCC病灶中发现12个病灶（80.0%），而在21个肝硬化HCC病灶中，仅有2个病灶（9.5%）在CEMP MRI的延迟期表现为高信号（P<0.001）。

肿瘤标志物检测

有21名IMCC患者和22名HCC患者有肿瘤标志物检测记录(表四). IMCC组CA199、AFP和CEA的平均±SD数分别为1497.53±3626.50 U/ml、517.92±2047.69和58.04±225.09。HCC组CA199、AFP和CEA的平均±SD值分别为25.26±30.29 U/ml、5460.10±17028.11和2.94±1.65 ng/ml。这些连续变量是方差的异质性，因此使用了非参数检验。IMCC组和HCC组之间的CA199（P=0.022）和AFP（P=0.013）有统计学差异，但两组之间的CEA没有统计学差异。

表四。

肝硬化患者IMCC和HCC的肿瘤标志物检测。

肿瘤标志物IMCC（n=21）肝癌（n=22）P值
CA199（单位/毫升）1,497.53±3626.5025.26±30.290.022
甲胎蛋白（纳克/毫升）517.92±2047.695460.10±17028.110.013
CEA（纳克/毫升）58.04±225.092.94±1.650.076

CA199、糖类抗原199；甲胎蛋白；CEA，癌胚抗原。

讨论

胆管癌起源于胆管树的导管上皮，Durand Fardel于1840年首次报道。它分为肝内（包括肝门）和肝外胆管癌(12). ICC是仅次于HCC的第二常见原发性肝癌，占所有原发性肝肿瘤的15-20%(13). IMCC是最常见的ICC类型，临床上与HCC相当(14). 对于HCC，IMCC预后不佳，治疗选择有限。因此，准确区分这两个实体至关重要(6). 然而，由于IMCC和HCC的非典型增强模式，在肝硬化患者中对IMCC和肝癌的区分仍然具有挑战性(15). 我们的研究可能为肝硬化患者区分IMCC和HCC提供一些有价值的信息。

在本研究中，IMCC的平均直径大于HCC，并且存在统计学上的显著差异（P=0.010），这与文献中的其他报道不可比较(9). 我们认为原因可能是IMCC患者在临床上通常是沉默的，患者在晚期经常出现症状(8). 而肝癌患者通常是通过体检发现的。正如我们在我们的病例中看到的那样，有13名IMCC患者有腹痛、腹部不适或虚弱的症状。然而，只有4名HCC患者有症状，其余患者通过体检发现。

我们研究的CEMP CT和MRI结果显示，肝硬化患者IMCC最常见的增强模式是进行性增强（CT 55.0%和MRI 66.6%），而HCC组只有5.6%（CT）和4.8%（MRI），且有统计学意义的差异（P=0.001和P<0.001），这不仅与肝硬化患者的其他观察结果一致(4,6,9,11)但与之前报道的正常肝脏相似(三,13,16). 根据这种增强模式，放射科医生可以区分肝硬化患者的IMCC和HCC，后者在肝动脉期（HAP）表现为外周高密度/高强度，或在晚期表现为部分高密度/低强度，逐渐向心增强。根据我们的观察和之前的报告(17)HAP周边或部分高信号是由于活瘤细胞密度增加所致，向心进行性增强是由于IMCC中心纤维化程度不同所致。

肝硬化患者在CEMP CT上IMCC的第二种常见强化模式是边缘样强化（30.0%），而HCC组没有。值得注意的是，有统计学上的显著差异（P=0.021），这也在Kim的研究中得到了证明等(9)和伊瓦隆等(11)表明这种模式与肿瘤大小有关，主要见于≥3cm的大病灶，这支持我们的结果，这为肝硬化患者IMCC的诊断提供了重要信息。然而，有趣的是，我们注意到两个IMCC病灶在CEMP CT上表现为边缘样强化，在CEMP MRI上表现为渐进性强化(11,18)考虑到MRI对动脉的摄取更强，对血管内对比剂的敏感性也高于CT，因此我们认为可疑的成像模式需要通过MRI进行进一步检查。

尽管之前有一些研究(6,11)我们观察到10.0%和20.0%的IMCC在CEMP CT和MRI上表现为冲刷增强模式（P<0.001），这可能导致肝癌的误诊，最近的一些报道也发现了这一点(4,9). 此外，我们还注意到具有冲刷增强模式的IMCC在延迟期的信号为高信号，而绝大多数HCC在延迟期为低信号。CEMP MRI延迟期高信号有统计学差异（P<0.001），这对肝硬化患者正确诊断两种疾病有很大帮助。据我们所知，以前在英语文献中没有描述过。

此外，我们的研究中有5.0%和6.7%的IMCC在CEMP CT和MRI上表现出稳定的增强模式，这在其他观察中也有发现(4)CEMP MRI显示，这种稳定的增强模式与肿瘤大小有关，多见于<3cm的小病灶。如果放射科医生没有注意到IMCC和HCC之间的潜在相似性，IMCC和肝癌之间没有显著差异，这可能会增加误诊的风险。

伴随特征在肝硬化IMCC的诊断中也起着重要作用。IMCC通常表现为囊袋回缩。一些研究人员认为ICC的硬化基质与囊袋回缩的成像有关(19). 与非肝硬化肝IMCC的典型表现相似，胆管扩张也是肝硬化IMCC的特征，因为IMCC起源于胆道树的导管上皮，经常伴有胆管壁浸润，导致胆管狭窄或梗阻，而相邻胆管扩张。另一个原因是IMCC偶尔与肝内胆管结石并存，也会导致胆管扩张。在IMCC中，由于侵袭或外部压迫，门静脉狭窄或梗阻是常见的。在本研究中，我们发现63.6%的IMCC有门静脉侵犯的迹象，只有9.1%的HCC有（P=0.008）。上述伴随特征与文献中的其他报告具有可比性(4,6,9,11)并有助于提示这两种肿瘤的正确诊断。肝硬化中IMCC和HCC的另一个区别是淋巴结肿大。在我们的研究中，图像显示90.9%的IMCC伴有肝门部、腹膜后或心膈角的淋巴结肿大，而只有36.4%的HCC有淋巴结肿块，没有人显示心膈角度的淋巴结扩张，这在之前的英语文献中没有描述过，据我们所知。

众所周知，AFP是HCC的一种特异性肿瘤标志物。然而，目前还没有针对胆管癌的肿瘤标记物。但有些可以用作诊断指南，如CA199和CEA(12). 以往文献报道，CA199浓度大于100 U/ml诊断胆管癌的敏感性和特异性相对较高(12,20). 在我们的病例中，与HCCs组相比，IMCC组CA199的表达水平显著升高（P=0.022），这可能有助于IMCC的正确诊断，但与Sheng的研究不一致等(4)，需要进一步研究。

我们承认我们的研究有几个局限性。首先，IMCC的样本量相对较小，但之前的研究也包括小样本，这反映了肝硬化患者ICC的发生率较低（低于5%）。其次，这是一项回顾性研究，可能存在选择偏差。第三，由于CEMP CT和MRI具有回顾性，因此没有关于其鉴别诊断敏感性和特异性的数据，需要进一步的前瞻性研究。

总之，CEMP MRI在显示渐进增强的影像特征方面比CT更具优势。CEMP CT和MRI特征可能有助于鉴别肝硬化IMCC和HCC，并选择合适的治疗策略。肝硬化患者IMCC的诊断应认真考虑：CEMP CT和MRI表现为进行性和/或周边边缘样强化，CEMP MRI表现为延迟期高信号，伴有囊膜退缩、门静脉侵犯、胆管扩张、腹腔淋巴结肿大和CA199升高。

致谢

本研究得到了浙江省卫生厅医学科学技术项目（编号：2016147345）的资助。

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