国际临床实验医学杂志。2014; 7(6): 1490–1499.
2014年6月15日在线发布。
腹腔镜辅助与开放性胃切除术联合D2淋巴结清扫治疗晚期胃癌的meta分析
,1,2 ,1 ,1 ,1 ,1 ,1 ,1和1
黄玉玲
1中国人民解放军306医院普外科，北京100101
2北京大学健康科学中心306教学医院普外科，北京100101
林海冠
1中国人民解放军306医院普外科，北京100101
杨建武
1中国人民解放军306医院普外科，北京100101
福泉江
1中国人民解放军306医院普外科，北京100101
张涛（Tao Zhang）
1中国人民解放军306医院普外科，北京100101
何明阳
1中国人民解放军306医院普外科，北京100101
李成林
1中国人民解放军306医院普外科，北京100101
闫翠
1中国人民解放军306医院普外科，北京100101
1中国人民解放军306医院普外科，北京100101
2北京大学健康科学中心306教学医院普外科，北京100101
通信地址：崔燕，中国人民解放军306医院普外科，北京，100101。电话：+8610-66356106；传真：+8610-64876056；电子邮件：moc.361@iucnayrd 2014年4月20日收到；2014年6月18日接受。
摘要
越来越多的外科医生选择腹腔镜辅助胃切除术（LAG）作为开放性胃切除法（OG）和D2淋巴结清扫术治疗晚期胃癌（ADG）的替代方案。但尚未进行荟萃分析来评估LAG与OG在ADG治疗的安全性和有效性方面的价值。PubMed、Web of Science和Embase进行了综合文献研究，以确定LAG和OG与D2淋巴结清扫治疗ADG的比较研究。对感兴趣的数据进行检查，并使用RevMan 5.1软件进行荟萃分析。共有1904名患者参与了11项研究（LAG组982名，OG组922名）。具有95%置信区间（CI）的集合风险比（RR）和加权平均差（WMD）是从随机效应模型或固定效应模型中适当导出的。与OG相比，LAG的失血量较少（WMD=-144.47；P（P）<0.05），首次排气时间缩短（WMD=-0.91；P（P）<0.05）和术后住院时间（WMD=-3.27；P（P）<0.05），发病率较低（RR=0.70；P（P）<0.05），但操作时间更长（WMD=41.78；P（P）< 0.05). 采集的淋巴结没有显著差异（WMD=1.85；P（P）=0.09），病理N期（χ23.97;P（P）=0.26）、肿瘤大小（WMD=-0.05；P（P）=0.81），死亡率（RR 0.82；P（P）=0.76），癌症复发率（RR 0.77；P（P）=0.18）和3年总生存率（RR 1.09；P（P）= 0.18). 与OG相比，LAG联合D2淋巴结清除术治疗ADG具有侵袭性小、恢复快、并发症少的优点，虽然手术时间稍长，但可以达到与OG相同的根治程度、淋巴结收获、近期和远期预后。
关键词：晚期胃癌、腹腔镜辅助胃切除术、开放性胃切除手术、D2淋巴结清扫、荟萃分析
介绍
虽然胃癌的诊断和治疗有了很大的进步，但作为世界第四大常见癌症和第二大癌症死亡原因，它仍然是一个主要的健康问题，中国被列为胃癌高发区[1,2]. 外科手术是胃癌治疗的基石[三]包括传统的开腹胃切除术和腹腔镜辅助胃切除术。
胃癌的唯一可能治疗方法是彻底切除并淋巴结清扫[4]. 1991年首次进行早期胃癌LAG[5]自那时以来，在亚洲EGC高发国家，该程序的使用迅速增加。2010年实施了《日本胃癌治疗指南》，建议临床研究暂时采用腹腔镜辅助下远端或全胃切除术伴D2剥离[6]. 事实上，采用D2解剖的LAG治疗EGC在技术上已经可行[7-9].
然而，这项技术是否能应用于AGC仍存在许多争议。腹腔镜手术是否仍能保证微创优势，是否会增加围手术期并发症和死亡率，以及是否能达到与开放手术相同的根治程度，还有待确认。关于用于选择研究的纳入标准，最近的报告不仅报告了AGC患者，还将EGC患者纳入了一项研究[10-12]. 仅在一项研究中，很少有关于LAG结合D2淋巴结清扫治疗AGC的疗效的报告。
因此，我们通过比较LAG、OG和D2淋巴结清扫术治疗AGC的近期和远期疗效来进行荟萃分析，以阐明LAG的现状。
材料和方法
搜索策略
通过搜索PubMed、Web of Science和Embase等主要医疗电子数据库，查找2000年1月至2013年9月期间发表的相关文章，确定了这些出版物。使用以下Mesh搜索标题和文字进行注册：“腹腔镜辅助胃切除术”、“腹腔镜辅助胃切除术”、”开放式胃切除术“、”传统胃切除学“、”胃癌“、”胃癌“、”D2解剖“。这些术语和相关术语（胃、肿瘤）的逻辑组合用于最大限度地提高灵敏度，以英文发表的文章为限制。对每一个确定的出版物的标题和摘要进行筛选，只有报告该分析临床结果的出版物才能进一步检索。这些出版物中的每一份都由3名审稿人进行了独立和彻底的审查。
纳入和排除标准
所有临床研究应符合以下荟萃分析标准：（1）研究类型包括RCT和NRCT；（2） LAG与OG与D2淋巴结清扫治疗晚期胃癌的临床研究比较；（3） 研究结果评估包括短期和长期结果；（4） 手稿是用英语写的。包含以下任何标准的论文均被排除在外：（1）机器人辅助胃切除术；（2） 无OG作为控制；（3） 复发胃癌或姑息性切除病例；（4） 仅摘要；（5） 重复发布或发布没有提供足够的数据。
数据提取和质量评估
数据提取和质量评估由两位作者（黄玉玲和林海冠）独立完成。相关数据包括：作者、出版年份、地理区域、样本量、研究周期、腹腔镜技术。短期结果包括手术时间、失血量、排气时间、术后住院时间、采集的淋巴结、N分期、肿瘤大小、发病率（定义为术后并发症的发生率）、死亡率（定义为住院死亡率）、复发率和生存率。术后并发症分为十二指肠残端瘘、吻合口漏、吻合口狭窄、腹腔出血、肠梗阻、胰腺炎、腹腔脓肿、伤口感染和肺部感染。长期结果包括癌症复发率和生存率。我们使用了明星评分系统[13]根据与研究设计、患者组的可比性和结果评估相关的标准来评估文献质量。总分为9颗星，每项研究的质量分为1级（0-5颗星）或2级（6-9颗星）。
统计分析
所有统计计算均使用连续变量的WMD和二分法变量的RR进行分析。以平均值和标准差形式表示的连续变量数据允许进行统计分析。由于研究的高度异质性，使用随机效应模型来避免研究之间的统计异质性，否则使用固定效应模型[14]. 通过使用χ2测试。建立了95%置信区间（CI）。P（P）≤0.05表示有统计学意义。使用Cochrane Library下载的Review Manager 5.1版进行统计分析。
结果
根据搜索策略和纳入标准，共有11项研究，其中1904项（LAG为982项，OG为922项）胃切除术伴D2淋巴结切除术治疗AGC，被认为符合我们的荟萃分析条件[15-25]. 亚洲学者进行了十项研究[15-18,20-25]西方调查人员只做了一个[19]. 特点()和质量评估()显示了所报告的研究中的个，每个研究的得分≥6颗星。
表1
| 参考 | 国家 | 研究期间 | 总计 | LAG公司 | OG公司 | 跟进 | 腹腔镜技术 |
|---|
|
|---|
| LAG公司 | OG公司 |
|---|
| HUR等人（2008年） | 韩国 | 2004年4月至2007年3月 | 51 | 26 | 25 | 6-47米 | 6-47米 | LADG公司 |
| DU等人（2009） | 中国 | 2004年6月至2008年12月 | 168 | 78 | 90 | 4-58米 | 4-58米 | LADG公司 |
| Huang等人（2010年） | 中国 | 2007年1月-2008年6月 | 135 | 66 | 69 | 1-19米 | 1-19米 | LADG公司 |
| Cai等人（2011） | 中国 | 2008年3月至2009年12月 | 96 | 49 | 47 | 4-36米 | 4-36米 | LAG公司 |
| Scatizzi等人（2011年） | 意大利 | 2006年1月至2009年6月 | 60 | 30 | 30 | 2-37米 | 7-42米 | LADG公司 |
| Shuang等人（2011年） | 中国 | 2005年8月至2007年12月 | 70 | 35 | 35 | 23-50米 | 27-50米 | LADG公司 |
| Chen等人（2012） | 中国 | 2008年1月至2010年12月 | 346 | 224 | 112 | 1-48米 | 1-48米 | LAG公司 |
| Hamabe等人（2012年） | 日本 | 2000年1月-2009年12月 | 167 | 66 | 101 | 5年 | 5年 | LAG公司 |
| Kim等人（2013） | 韩国 | 2011年1月-2011年12月 | 346 | 139 | 207 | - | - | LATG公司 |
| Lin等人（2013） | 中国 | 2008年1月至2010年12月 | 166 | 83 | 83 | 12-50米 | 12-50米 | LAG公司 |
| Shinohara等人（2013） | 日本 | 1997年10月至2008年12月 | 309 | 186 | 123 | 25-58.5米 | 25-58.5米 | LAG公司 |
表2
| 选择 | 集团可比性 | 结果 | |
|---|
|
| |
|---|
| 参考 | 1 | 2 | 三 | 4 | 5 | 6 | 7 | 总计 |
|---|
| HUR等人（2008年） | * | * | * | * | ** | | | 6 |
| DU等人（2009） | * | * | * | * | ** | * | | 7 |
| Huang等人（2010年） | * | * | * | * | * | * | | 6 |
| Cai等人（2011） | * | * | * | ** | ** | * | | 8 |
| Scatizzi等人（2011年） | * | * | * | ** | ** | * | | 8 |
| Shuang等人（2011） | * | * | * | ** | * | * | | 7 |
| Chen等人（2012） | * | * | * | ** | ** | * | | 8 |
| Hamabe等人（2012年） | * | * | * | * | ** | | * | 7 |
| Kim等人（2013） | * | * | * | ** | ** | | | 7 |
| Lin等人（2013） | * | * | * | ** | ** | * | | 8 |
| Shinohara等人（2013） | * | * | * | ** | * | * | | 7 |
临床病理结果
为了进行此类研究，OG组的患者主要与LAG组的患者在年龄、性别和BMI方面相匹配。并对采集的淋巴结、病理N分期和肿瘤大小进行回顾性选择。
LAG组和OG组的淋巴结数量相似（WMD=1.85；95%CI-0.32，4.02；P（P）=0.09），由于显著的异质性（I2= 81%) ().
LAG和OG的总体病理N分期无显著差异（χ23.97;P（P）= 0.26).
LAG组与OG组肿瘤大小相似（WMD=-0.05；95%CI-0.47，0.37；P（P）=0.81），由于中度异质性（I2= 69%) ().
手术相关发现
LAG组手术时间比OG组长41.78min（WMD 41.78；95%CI 14.49,69.08；P（P）<; 0.05）由于显著异质性（I2= 95%) ().
失血结果有利于LAG组，减少144.47 ml（WMD-144.47；95%可信区间-194.01，-94.93；P（P）<; 0.05). 异质性水平值得注意（I2=89%），因此使用随机效应模型().
术后发现
肠功能恢复可通过首次排气时间进行评估，LAG组提前0.91天（WMD-0.91；95%CI-1.19，-0.62；P（P）<; 0.05). 观察到明显的异质性（I2= 78%) ().
LAG组术后住院时间缩短3.27天（WMD-2.69；95%CI-4.96，-1.58；P（P）<; 0.05). 结果显示出显著的异质性（I2= 92%) ().
术后并发症和住院死亡率
LAG组术后并发症的总发生率较低（RR 0.70；95%CI 0.57，0.86；P（P）<; 0.05) (). 但术后并发症的亚组分析显示，患者伤口感染较少（RR 0.26；95%CI 0.13，0.56；P（P）<; 0.05）和腹腔脓肿（RR 0.49；95%CI 0.25，0.96；P（P）<; 0.05），在十二指肠残端瘘、吻合口瘘、吻合狭窄、腹内出血、肠梗阻、胰腺炎和肺部感染方面无统计学差异().
表3
| 成果 | 研究编号 | 样本大小 | 异质性P，I2
| RR 95%置信区间 | P（P） |
|---|
| |
| | | |
|---|
| | LAG公司 | OG公司 | | | |
|---|
| 总并发症 | 11 | 982 | 922 | 0.55, 0% | 0.70, [0.57, 0.86] | 0.0009 |
| 十二指肠残端瘘 | 8 | 712 | 717 | 0.89, 0% | 0.94, [0.38, 2.31] | 0.89 |
| 吻合口漏 | 8 | 855 | 793 | 0.67, 0% | 0.71, [0.34, 1.50] | 0.37 |
| 吻合口狭窄 | 6 | 776 | 716 | 0.74, 0% | 1.04, [0.49, 2.22] | 0.92 |
| 腹部脓肿 | 5 | 698 | 626 | 0.51, 0% | 0.49, [0.25, 0.96] | 0.04 |
| 腹部出血 | 7 | 646 | 616 | 0.65, 0% | 0.94, [0.39, 2.29] | 0.89 |
| 肠麻痹 | 5 | 573 | 579 | 0.35, 10% | 0.90, [0.33, 2.46] | 0.84 |
| 胰腺炎 | 5 | 594 | 454 | 0.94, 0% | 1.05, [0.51, 2.18] | 0.89 |
| 伤口感染 | 7 | 579 | 596 | 0.72, 0% | 0.26, [0.13, 0.56] | 0.0005 |
| 肺部感染 | 5 | 508 | 465 | 0.07, 54% | 0.70, [0.36, 1.36] | 0.29 |
住院死亡率无显著差异（RR 0.82；95%CI 0.23，2.88；P（P）= 0.76) ().
长期成果
4项研究报告肿瘤复发，LAG组与OG组相比无显著差异（RR，0.77；95%CI，0.52 1.13；P=0.18），但结果与研究之间的低度异质性有关(P（P）=0.15，I2= 41%) ().
不同研究的随访时间从1个月到60个月不等；所有可用研究的长期生存率显示，两组之间没有显著差异。来自315名参与者的3项研究的数据可用于计算LAG与OG的3年总生存率[15,16,18]结果无显著性差异（RR 1.09；95%CI 0.96 1.23；P（P）=0.18），结果与显著异质性无关(P（P）=0.85，I2= 0%) ().
讨论
由于微创手术的优点，用于治疗早期胃癌患者的腹腔镜技术已大幅增加，这在肿瘤学和长期生存率方面与开放手术相当[26,27]. 与此同时，越来越多的外科医生开始关注AGC的腹腔镜手术。在世界上，68%的胃癌患者处于晚期[28]. 研究腹腔镜技术对AGC似乎更为重要。D2淋巴结清扫对患有早期和中期疾病的合适患者有好处[29,30]，因为D2解剖可能比D1解剖切除更多阳性淋巴结[31]. 但D2剥离也被认为是对晚期疾病患者更合适的治疗[32]，在可能证明手术死亡率较低的中心[33]. 日本胃癌治疗指南采用D2淋巴结清扫作为AGC的标准技术。然而，关于肿瘤学充分性和术后结果的争论使得LAG结合D2淋巴结清扫术用于AGC仍存在争议，由于D2淋巴结清扫术的技术难度，它仍存在疑问[34,35]. 因此，我们进行了这一荟萃分析，以评估LAG结合D2淋巴结清扫术对AGC的价值。
对于荟萃分析，RCT是最理想的工具，但没有发现RCT。最终，纳入了11项非随机对照队列研究。基于这一事实，包括扩大淋巴结切除术在内的AGC根治性切除术被东亚国家，如日本、韩国和中国，以及欧洲的一些专业中心所接受[32,36,37]，亚洲学者进行了10项研究，西方研究人员只进行了一项。两组之间在年龄、性别和BMI等特征方面没有发现显著差异，表明两组具有可比性。
为了评估肿瘤学充分性的质量并指示长期结果，采集淋巴结的数量是一个重要的课题。采集的淋巴结数量相似（WMD=1.85；95%CI-0.32，4.02；P（P）=0.09）在LAG和OG之间发现，ADG的D2淋巴结与Ding和Wang的荟萃分析相匹配[6,38]. 尽管一些作者报告说，与LTG相比，OTG期间采集的淋巴结更多，但没有发现统计差异[39,40]. 在我们的荟萃分析中，病理学N分期和肿瘤大小对于评估LAG和OG之间无显著差异的标准也很重要。此外，再次验证了两组的可比性。
在本荟萃分析中，LAG组手术时间比OG组长41.78min。对腹腔镜系统的熟悉程度和外科医生的技能会影响手术时间的长短[41]. 据信，LAG的时间将在未来减少。LAG组失血较少，学者们发现失血较少可以降低急性或晚期不良反应的风险，如急性肺损伤、容量过载、体温过低等[42]. 这些优点还体现在肠功能恢复更快，术后住院时间更短，这与之前的荟萃分析类似[6,38,43].
D2淋巴结清扫术是一项技术要求更高、耗时更长的手术，人们还担心更广泛的淋巴结清扫术是否会导致更高的发病率[44]. 然而，先前的荟萃分析报告显示，与OG相比，LAG结合D2淋巴结清扫治疗胃癌（包括EGC和AGC）的总并发症发生率更低[6,38,45]. 我们将数据汇总在一起时观察到相同的结果，但在亚组分析中发现差异，这表明LAG组患者伤口感染和腹腔脓肿较少，十二指肠残端瘘、吻合口漏、吻合口狭窄、，腹腔内出血、肠梗阻、胰腺炎和肺部感染。同时，医院死亡率无显著差异。
肿瘤复发和长期生存率是评估肿瘤治疗中手术干预的两个关键结果。先前的学者已经证实LAG组的肿瘤复发与OG组相似[6,38]，我们得到了同样的结果。研究的随访时间为1至60个月；对所有现有研究的长期生存率进行了总结，结果表明，在所有研究中，两组之间没有显著差异。来自315名参与者的3项研究的数据可用于计算LAG与OG的3年总生存率，结果显示无显著差异，这与之前的分析相符[43].
总之，LAG结合D2淋巴结清扫术是一种可行且安全的AGC术式。与OG相比，它具有创伤小、恢复快、并发症少和复发少的优点，并且可以实现与OG相同的短期和长期预后。然而，由于失血少、术后恢复早、术后并发症少以及获得的淋巴结相似，因此只有经验丰富的外科医生才能进行LAG加D2淋巴结清扫治疗AGC，而不是OG。同时，预计将公布设计良好的随机对照试验，以便进行更具说服力的评估。
致谢
我们承认所有发表论文的作者都可以纳入我们的荟萃分析。
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