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《公共科学图书馆·生物》。2004年5月；2（5）：e109。
2004年3月30日在线发布。 数字对象标识：10.1371/journal.pbio.0020109
预防性维修识别码：项目经理385219
PMID：15069472

三尖棘棒背蜥平行装甲板减少的遗传结构

帕梅拉·弗洛西莫,#1 凯瑟琳·佩切尔,#2 基尔斯滕·内伦（Kirsten Nereng）,1 本杰明·布莱克曼,1 迈克尔·夏皮罗,1 多尔夫·施鲁特,三和大卫·M·金斯利通讯作者1
作者信息 文章注释 版权和许可信息 PMC免责声明

摘要

有多少基因改变控制着自然种群中新性状的进化？在平行进化的情况下，是否也出现了相同的基因变化？尽管长期以来人们对这些问题感兴趣，但它们一直很难解决，尤其是脊椎动物。我们分析了三条脊骨硬脊鲸骨骼铠甲三个不同方面的自然变异的遗传基础（尖腹腹肌）：骨侧板的类型、数量和大小。少数染色体区域可以解释侧板所有三个方面的变异，其中一个主要位点导致侧板模式和数量的大多数变异。遗传图谱和等位基因互补实验表明，在两个广泛分离的种群中，相同的主基因座负责装甲板减少的平行进化。这些结果表明，少量的遗传改变可以在自然种群中产生重大的骨骼变化，并且当相似性状在不同位置进化时，相同的主基因座被重复使用。

在一万多年前分离出来的脊背鲸种群中，显著的形态进化似乎是由相对较少的遗传变化引起的

引言

在脊椎动物进化过程中，控制形态和生理变化的遗传变化的数量和类型尚不清楚。三棘棘棘鱼的进化史（尖腹腹肌）这为直接研究自然种群适应性差异的遗传结构提供了一个难得的机会。在上一个冰河时代结束时，海洋刺鱼在整个北半球新形成的淡水环境中定居。在过去的一万到一万五千年里，这些鱼已经适应了各种新的生态条件，产生了在形态、生理和行为上有显著差异的不同种群(Bell and Foster 1994年). 骨骼装甲的主要变化在不同的位置反复发生，已经提出了几个假设来解释这种形态变化，包括对钙可用性变化的反应(贾尔斯1983)，溪流梯度(Baumgartner和Bell 1984年)或温度、盐度或其他可能与气候平行变化的因素(Heuts 1947年;Hagen和Moodie 1982年); 或接触不同类型的捕食者(Hagen和Gilbertson 1973年a;Moodie等人，1973年;Reimchen 1992年;Reimchen 1995年).

至少自19世纪初以来，三种不同的防弹衣图案，即现在所称的“侧板变形”，被认为是硬脊鲸最显著的特征之一(居维尔和瓦伦西内斯1829). 大多数海洋棘背鱼都有一排连续的骨板，从头部到尾部覆盖身体的侧面（“完全变形”；参见图1). 相比之下，许多淡水棘鱼的总板数显著减少，要么发展为“部分变形”，即在鱼排中间失去板（未显示），要么发展成“低变形”，其前端只保留少数板（参见年的Paxton底栖和Friant California[低等动物]鱼图1). 低形态的前板是幼虫发育过程中首先形成的。相反，部分形态中缺失的中间板是正常发育过程中最后形成的(Igarashi 1964年;Igarashi 1970年;贝尔1981). 因此，低形态和部分形态的成人板纹与完全形态的板纹的早期发育阶段相似，并且已提出雏形作为低形态和局部形态从完全被板化的祖先重复进化的可能解释(贝尔1981).

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三尖杉不同自然种群侧板减少的遗传基础

将一条完全电镀的日本海鱼与一条来自不列颠哥伦比亚省帕克斯顿湖的低电镀鱼杂交，在F2代动物中产生了完全、部分和低形态表型的混合物（杂交1）。相比之下，在加利福尼亚州弗里安特的内陆淡水流中，将一条完全电镀的鱼和一条低电镀的鱼杂交，只产生完全低电镀的后代（杂交2）。红点表示所研究人群的地理起源。比例尺等于1厘米。AA公司,澳大利亚、和aa公司参考基因型间隙4174（一个微卫星标记）位于LG 4上的主要板位点附近。基因型位于间隙4174在1号交叉路口的360层中，有10层失踪。所有的鱼都用茜素红染色，以显示骨骼结构。

这种横向板块格局的巨大变化导致人们反复努力确定主要板块形态的遗传基础。先前的研究表明，板状变型在实验室中可以重复遗传，不同变型之间的杂交可以在后代中产生相对简单的三种主要表型的比率。基于这些定性结果，至少有六种不同的遗传模型被提出用于棘鱼的侧板模式。最简单的模型提出了一个具有替代等位基因的单一主基因座（A）和a）(孟津1959;Avise 1976年). 这个A类等位基因最初被认为对一等位基因，生成任一完整的（AA），部分（Aa），或低电镀（aa）鱼(孟津1959). 在其他人群中A类等位基因可能对一等位基因，产生任一完整的（AA，AA）或低电镀（aa）鱼，但没有部分(Avise 1976年). 更复杂的模型提出了两个控制平板遗传的主要基因座（具有替代等位基因A、 一个和B、 B条). 在其中一个模型中，两个主要基因座对平板表型的贡献相等A类和B类等位基因决定鱼类是否发育完整（三个或更多A类或B类等位基因），部分（两个A类或B类等位基因），或低磷鱼类（一个或更少A类或B类等位基因）(Hagen和Gilbertson 1973年b). 其他模型提出了单个主基因座和一个修饰基因座之间的上位相互作用，或者在主基因座存在两个以上的替代等位基因，以解释某些群体的变异结果(Ziuganov 1983年;班布拉1994). 所有这些模型都是在棘鱼全基因组遗传标记开发之前提出的(Peichel等人，2001年)并且从未通过连锁映射进行过测试。在这项研究中，我们利用这些最新开发的工具来研究棘背鲸自然种群侧板表型变异的遗传基础。

结果

为了直接分析控制平板表型的遗传基因座的数量和位置，我们将不列颠哥伦比亚省帕克斯顿湖的一种完全平板海鱼与一种低平板底栖鱼杂交，和侧板的大小，然后在分布于所有连锁群的160个多态性位点上对不同等位基因的遗传进行基因分型。利用数量性状位点（QTL）分析（MapQTL；van Ooijen等人，2002年). 利用非繁殖群体全基因组连锁作图的保守标准选择检测连锁的显著性阈值（对数似然比[LOD]得分≥4.5；van Ooijen 1999年).

当板形作为一个质量性状进行评分时，在连锁群（LG）4上检测到一个高度显著的QTL（LOD=117；表1和图2). LG 4上的QTL基因型高度预测了鱼类中形成的主要平板形态。几乎所有携带LG 4区域（以下简称为“AA”动物）显示出完整的模式，而携带两个等位基因的鱼类来自该区域的低形态祖父母（以下简称为“aa”动物）显示出低模式。相比之下，大多数鱼类的一个等位基因来自完整的祖父母，一个等位基因来自低祖父母（以下简称“Aa”动物）发育成完整或部分鱼类（参见图1).

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不同性状QTL定位的比较

LOD得分显示为沿不同粘回连锁群的遗传距离的函数。影响定性板图（红线）、总板数（黑线）或板大小（蓝线）的QTL在几个连锁群上表现出相似的形状，表明相同或连锁的基因控制板表型的多个方面。LOD图中的点沿每个连锁群从左到右对应于以下微卫星标记：（A）LG 4：Pitx2（Stn220）、Stn38、Gac62、Stn42、Gac4174、Stn45、Stn183、Stn46、Stn47、Stn184、Stn 39；（B） LG 7：Stn70、Stn72、Stn76、Stn71、Stn78、Stn79、Stn75、Stn81、Stn80、Stn82、Pit1；（C） LG 10（长度10）：标准119、标准120、标准211、标准121、标准124、标准23、标准125；（D） LG 25：标准212、标准213、标准214、标准215、标准216、Gac1125和标准217；（E） LG 26：Stn218、Stn219、Bmp6、Stn222和Stn223注意标记第183页和标准184从牧师湖交叉路口的LG 18(Peichel等人，2001年)与LG 4标记一起绘制在较大的十字架1上。

表1

影响杂交1侧板表型的QTL综述
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所有超过全基因组显著性阈值（LOD≥4.5）的QTL在最紧密连锁的微卫星标记上显示出各自的LG、最大LOD评分和PVE。每个性状最初都是在F2动物的大样本中绘制的。由于板数由LG 4上主要位点的表型效应决定，我们分别列出了板数修饰QTL在主要位点附近所有主要基因型类别中的表型效应(AA公司,澳大利亚、和aa公司动物）。即使在不超过LOD≥4.5阈值的情况下，也会显示这些结果，以便于比较不同遗传背景下显著修饰物的效果。计算了遗传两个海洋等位基因的后代的平均板数和尺寸测量值（MM）一个海洋和一个底栖等位基因（MB）或两个底栖等位基因（BB）与每个QTL联系最紧密的微卫星。车牌号是车身两侧车牌数的总和。板宽和板高是在图2、身体两侧的总和，并分别按全身长度和身体深度进行标准化。采用单因素方差分析进行统计分析*与MM（毫米）平均值(第页<0.05），**与MM（毫米）平均值(第页≤ 0.0001),#与MB（MB）平均值(第页< 0.05),##与MB（MB）平均值(第页≤0.0001），“不适用”表示“不适用。”

当对总平板数进行评分时，相同的LG 4主染色体区域占F2鱼平板数总方差的75%以上。检测到三个额外的QTL，它们对澳大利亚动物(表1; 看见图2). 增加任何单个修饰体的底栖等位基因数量都会导致平均总平板数减少，即使在杂合状态下也是如此(表1). 在综合考虑的三种改良剂中增加底栖等位基因的数量，导致平均平板数减少2倍以上澳大利亚动物，主要说明了澳大利亚鱼类发育为完全、部分或低形态(图3A和​和3D）。三D） ●●●●。增加相同修饰基因座的底栖等位基因数量也会导致平均底栖生物板数减少2倍aa公司动物，但对平板数量的影响相对较小AA公司动物(图3B和​和3C）。三C） ●●●●。综上所述，这些结果表明，至少有四个不同的位点影响该杂交的侧板表型。主要基因座的纯合度在很大程度上决定了鱼类是否发育得低（aa）或完成（AA）变形，而修饰位点影响实际板数，特别是在澳大利亚和aa公司动物。

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淡水等位基因对交叉1中侧板数量、模式和尺寸的累积影响

在LGs 7、10和26的修改QTL处增加Paxton底栖淡水等位基因的总数会显著减少LG 4主要QTL附近有一个海洋（完全形态）和一个Paxton海底（低形态）等位基因动物的平板数(澳大利亚后代）（A）。相同的修饰QTL对主QTL附近有两个海洋等位基因的鱼类影响不大(AA公司动物）（B）和在主要QTL附近有两个底栖等位基因的动物的较小表型效应(aa公司动物）（C）。增加底栖等位基因的数量也会显著增加澳大利亚整体板形被归类为部分而非完整的鱼（D）。（E–F）显示板尺寸效应。增加LGs 4、7和25的板大小QTL的底栖等位基因数量，显著降低F2子代（E）的平均板宽度。（F） 显示了板尺寸测量的模式。侧板从前面到后面编号。（A–E）中的误差条代表标准误差。

不同的棘背鲸种群个体侧板的大小差异显著(Miller和Hubbs 1969年;Avise 1976年). 虽然这一特性在以前的脊索动物杂交中没有得到系统分析，但对其他脊椎动物的经向特征的研究表明，重复骨骼元素的大小和数量可以单独控制(Christians等人，2003年). 当分析特定板的高度和宽度时，我们检测到三个QTL，它们占杂交中板大小变异的显著百分比(表1; 看见图2). 增加这些位点的底栖等位基因数量导致平板尺寸逐渐减小(图3E） 。三个板大小QTL中有两个定位到同样影响板形态或板数量的染色体区域，这表明板的模式、数量和大小可能由LGs 4和7上相同或连锁的基因控制（参见图2). 相反，与大多数控制背脊和骨盆结构大小的QTL相比，影响侧板大小的QTL定位在不同的位置(Peichel等人，2001年;Shapiro等人，2004年)这表明，不同骨骼的大小在脊骨骨骼中是分开控制的。

之前公布的粘板遗传学模型中的一些差异可能是由于不同种群中的不同遗传机制所致。为了比较位于离帕克斯顿湖1300多公里处的一个单独种群中盔甲图案的遗传结构，我们从加利福尼亚州弗莱恩特的一个不寻常的棘背鱼种群中杂交了鱼类，该种群的完整鱼类和低等鱼类基本上具有二型性，只有很少的部分。Friant全价鱼和Friant低板鱼的杂交产生了几乎相等数量的全价和低值后代（参见图1，交叉2），与该种群以前的交叉一致(阿维斯1976). 使用与上述主要和次要QTL相关联的微卫星标记进行的基因分型研究表明，LG 4上相同主位点附近的侧板表型和基因型之间存在非常紧密的一致性，这在交叉1中可以看到（LOD=11.1）。所有带有推断的鱼类澳大利亚LG 4上主要基因座的基因型在这一杂交中被完全覆盖，这表明澳大利亚鱼类在十字架2中比在十字架1中发育出更多的板。这可能是由于Friant群体中LG 4位点特定等位基因的显性关系不同所致(Avise 1976年)或通过两个杂交组合的不同遗传背景改变显性。虽然杂交2中的动物数量很少，但在与杂交1中检测到的两个修饰QTL（替代等位基因位于标准210LG 7：平均总平板计数14.9±0.31 vs.14.0±0.23，第页= 0.0204; 替代等位基因Stn219号LG 26:14.8±0.26 vs.13.9±0.31板，第页= 0.0352). 总的来说，这些结果表明，板形和板数都是由不同群体中相似的染色体区域控制的。

为了进一步测试LG 4上的同一个主基因座是否控制两个种群中的装甲板减少，我们在两条来自Friant的低等雌性鱼类和一条来自Paxton Lake的低等雄性鱼类之间进行了遗传互补杂交。所有84个后代均发育为低形态，这表明这两个群体中的低相关表型可能是由于LG 4上的相同主基因座所致。

讨论

QTL架构

这项研究报告了首次在主要粘板变体之间的杂交中对侧板表型进行全基因组连锁作图。我们的结果证实了先前的建议，即侧板图案的剧烈变化可以由一个主要效应位点控制(孟津1959;Avise 1976年). LG 4上的这个主要位点可以导致总板数的5倍以上的变化，并且足以在完整、部分和低电镀状态之间切换鱼类的整体形态。该基因座的显著表型效应可能解释了为什么三种类型的棘鱼长期以来在自然种群中被识别(居维尔和瓦伦西内斯1829). 需要进行进一步的分子研究，以确定LG 4区域中是否存在一个或多个突变，从而解释主要QTL。

全变形、部分变形和低变形中的板数也因不同位置的鱼类而异。以前的研究表明，在面对捕食者时，板数变化不大的棘背鱼表现出不同的存活率，这表明在不同的环境中，选择可能会微调板的确切数量(哈根和吉尔伯森1973a;Moodie等人，1973年;Reimchen 1992年). 我们已经确定了三个修饰QTL，它们在所有变体中引起板数变化，但与主位点无关。这些QTL的个体表型效应可以小到每侧一个平板(表1)而QTL的综合平均效应可能高达每侧15个板（参见图3A） ●●●●。修正QTL的数量大于先前模型中预测的数量。我们怀疑这是因为在分离一个或两个以上基因的杂交中，从后代的简单表型比率预测遗传结构通常很困难。以前的研究无法准确预测修饰物的表型效应的大小、它们的连锁关系以及与主要基因座的相互作用，这突出了全基因组连锁图谱在研究自然种群主要形态变异的遗传结构方面的价值。

冰期后淡水棘背鱼的种群被认为来自于完全被镀过的海洋祖先(Bell and Foster 1994年). 在杂交1中检测到的所有板QTL中，来自Paxton底栖祖父母的淡水等位基因的净效应是导致装甲板的尺寸或数量逐渐减小(表1). 所有影响平板形态或平板数量的QTL在杂合状态下也有显著影响，表明平板减少可能通过半加性遗传变化而不是通过纯隐性或纯显性突变进化。理论研究表明，与纯隐性或显性突变相比，半加性突变在以低频率开始时可以更快地被固定，尽管固定的总概率还取决于突变是从头开始还是最初出现在创始群体中(Crow和Kimura 1970年;Orr和Betancourt 2001). 对少数具有大的半加性效应的染色体区域进行强选择可能有助于解释侧板模式的戏剧性变化是如何在冰川后的棘背鲸种群中相对较快地进化的。

并行进化

我们的绘图和互补结果表明，LG 4上的相同主基因座导致Paxton底栖生物和Friant种群的板块格局发生重大变化。考虑到侧板之间的地理距离（1300多公里），以及分隔这些位置的海洋环境中存在的完全电镀鱼类，侧板的表型减少几乎肯定是在这些不同的位置分别发生的，之前的研究表明，附近湖泊中的棘鱼具有独立的线粒体单倍型(Taylor和McPhail 1999年). 来自弗里安特和其他加利福尼亚种群的低磷鱼类之间的额外互补杂交(Avise 1976年; 未公布的数据），冰岛的帕克斯顿底栖鱼类和养殖鱼类(Shapiro等人，2004年)来自不列颠哥伦比亚省和日本的低血缘人群(Schluter等人，2004年)也会产生低分化后代。因此，同一主要基因座的遗传变化可能是世界各地许多地方低表型的基础。

本研究首次提供了遗传作图证据，表明控制板数较小数量变异的一些染色体区域也可能在不同的群体中重复使用。交叉1中LG 26上的QTL与影响不列颠哥伦比亚省普里斯特湖低形态鱼类中的板数的一个QTL的位置相似(Peichel等人，2001年). 该QTL还与Frient种群（Cross 2）低形态的板数的显著变异相关，表明LG 26上的该染色体区域导致了至少三个不同种群的板数变异：Paxton、Priest和Frient sticklebacks。

最近的研究表明，当色素沉着和幼虫表皮表型在不同的苍蝇种群中并行进化时，相同的基因也被重复使用(Gompel和Carroll 2003年;Sucena等人，2003年)或者当鸟类和哺乳动物中的黑色素沉着独立进化时（参见Majerus和Mundy 2003年). 因此，重复使用特定基因可能是无脊椎动物和脊椎动物自然种群主要形态变化并行进化的共同主题。

当相似表型在野生种群中并行进化时，为什么某些基因会优先使用？导致板块减少的等位基因可能已经在海洋种群中以低频率存在。在这种情况下，通过在不同淡水位置重复选择相同的预先存在的等位基因，可以发生平行的表型进化。或者，由于编码和调控区域的大小或结构，或者存在重组、插入或缺失热点，一些基因可能特别容易发生从头突变。最后，只有有限数量的旧突变或新突变实际上可能能够产生特定的表型，而不会对适应性造成有害影响。具有最大正选择系数的突变将在进化群体中最快固定，这可能导致不同群体中相同基因突变的平行选择。

未来工作的一个主要目标是确定导致野生刺鱼适应性特征平行进化的实际基因和突变。这项研究确定了与控制侧板模式、数量和大小的染色体区域密切相关的特定标记。随着BAC文库和棘鱼基因组物理图谱的最新发展，应该可以使用正向遗传方法来识别负责棘鱼盔甲主要形态转变的重复进化的基因(Kingsley等人，2004年). 这些基因的克隆和测序将有助于确定自然种群中并行进化的分子机制，并为深入了解遗传、基因组、发育、，在脊椎动物的适应性进化过程中，生态约束作为新的特征出现。

材料和方法

鱼类杂交和畜牧业

对于Cross 1，一只来自日本北海道岛东海岸Onnechikappu溪流的野生、完全镀金的雌性海洋动物与一只来自不列颠哥伦比亚省帕克斯顿湖的野生、低脂的雄性底栖动物杂交。双亲在各自的采集地均显示出典型的海洋和底栖动物种群形态。之所以选择特定种群，是因为双亲的平均体型较大，而且估计东太平洋和西太平洋鱼类之间存在差异(Orti等人，1994年)预计将有助于最大化子代的大小、每个离合器的子代数量以及微卫星和其他标记的遗传作图信息量。F1后代在30加仑的水族箱中培育成熟，并成对交配。在相同条件下，大约2600只F2后代被饲养到大于28毫米的标准长度（30加仑水族馆，在一个18°C的房间里，每天16小时的光照和8小时的黑暗，每天两次喂食卤虾或冷冻血吸虫）。尽管有报道称，在棘鱼的某些营养性状的发育中，表型可塑性有限(Day等人，1994年)，之前的研究表明，当鱼类在实验室条件下饲养时，野生卡巴鱼的板数差异是稳定的和可繁殖的（例如，参见，Hagen 1967年). 在本研究中，共使用来自一个F2家族的360个完整兄弟姐妹进行基因型和表型分析。在Cross 2中，一只来自加利福尼亚州弗里安特的野生、完全镀金的雌性被杂交给了一只来自加州弗里安特、野生、低脂的雄性。在ZMOD（美国马萨诸塞州贝弗利海洋生物技术公司）中，共有58个F1子代被饲养到标准长度大于28毫米。为了进行互补杂交，将来自弗里安特的两只野生、低脂雌性与来自不列颠哥伦比亚省帕克斯顿湖的一只野生、低脂底栖雄性杂交。在30加仑的水族馆中，共有84只F1后代被饲养到标准长度大于28毫米。

基因分型

微卫星标记的基因分型基本上按照Peichel等人（2001年）使用GeneMapper v3.0软件和GeneScan 500 LIZ（Applied Biosystems，Foster City，California，United States）作为内部尺寸标准，在ABI3730xl上的48个毛细管阵列上分析了一些PCR产物。交叉1共分析了160个标记，包括144个先前描述的微卫星标记(Peichel等人，2001年)，基因坑x1,Pitx2（Stn220），和Tbx4（Stn221），(Shapiro等人，2004年)和13个新标记：Bmp6型基因和12个附加微卫星（Stn210-219、222-223）。3′UTR内的多态性Bmp6型使用MDE凝胶溶液（BioWhittaker Molecular Applications，Rockland，Maine，United States）进行单链构象多态性分析，对该基因进行基因分型。使用放射自显影法观察PCR条带。除了2.5 mM MgCl外，PCR条件与微卫星标记相同2使用10%二甲基亚砜。底漆Bmp6型基因分型为：Bmp6F1:5′CCCGGTTTAA公司ATCCTCATCC和Bmp6R1:5′AGGAGGTGATTGAGCTCCG。

形态分析和QTL定位

鱼被茜素红染色以检测骨骼结构，如Peichel等人（2001年）.在每条鱼的两侧计数侧板。在QTL定位中，使用两侧的总板数。在位于第一背脊下方和骨盆上升过程上方的第一个侧板上测量板宽。钢板高度是在第二背脊下方接触上升过程的最后一块钢板后面的侧板上测量的。这些对应于先前命名中的板位置5和8(赖姆钦1983). 所有测量均使用精度为0.02 mm的游标卡尺进行，重复性为1.1%±0.9%（标准偏差）（板宽）和3.9%±2.9%（标准差）（板高）。身体两侧的板宽和板高测量值分别按身体长度和深度进行汇总和标准化。绘制标准体长和深度的板宽和板高回归残差时，检测到类似的QTL。当使用原始板宽和板高测量时，我们还在LG 19上检测到一个额外的显著QTL（板宽：LG 19，LOD=5.42，7.3%方差解释[PVE]；板高：LG 9，LOD=7.3，11.6 PVE）。标准车身长度本身映射到LG 19（LOD=10，13 PVE）。当用标准体长对板尺寸进行标准化时，LG 19对板尺寸的影响并不显著，这表明LG 19 QTL是一个一般体尺寸QTL，而其他尺寸QTLs(表1; 看见图2)分别作用于平板尺寸和全身尺寸。

利用MapQTL 4.0对杂交1的所有形态性状进行分析(van Ooijen等人，2002年)使用与所述相同的参数Peichel等人（2001年）在所有Cross 2动物中对与Cross 1中检测到的QTL密切相关的微卫星标记进行基因分型(Gac4174，Stn40，和第47列在LG 4上；Stn210、Stn71、，和Stn76型LG 7上；Stn211标准和Stn121号LG 10上；和Stn218、Stn219，和第222页LG 26）。使用Map Manager v2.6.6计算LG 4标记和Cross 2中主要板位点之间的LOD得分(曼利1993). 使用单向方差分析（Statview v5.0.1，SAS Institute Inc.，Cary，North Carolina，United States）比较了在LGs 4、7、10和26的微卫星位点遗传不同等位基因的低值鱼类的平均总平板数。

致谢

我们感谢森喜朗（Seiichi Mori）提供了日本海洋刺鱼，并感谢金斯利实验室（Kingsley laboratory）的成员进行了有益的讨论。这项工作得到了美国国立卫生研究院（1P50 HG02568；DMK）、路德维希基金会（DMK）和海伦·海·惠特尼基金会博士后奖学金（MDS）的部分支持，以及加拿大自然科学与工程研究委员会和加拿大创新基金会（DS）的资助。DS是加拿大研究主席，DMK是霍华德·休斯医学研究所的助理研究员。

缩写

LG公司连杆组
LOD（检测限）对数似然比
聚乙烯醇解释的百分比差异
QTL（数量限制）数量性状位点

利益冲突。提交人声明，不存在利益冲突。

作者贡献。PFC、CLP、DS和DMK构思并设计了实验。PFC、CLP、KN、BJB、MDS和DS进行了实验。PFC、CLP和DMK分析了数据。DS提供的试剂/材料/分析工具。PFC、CLP、MDS和DMK撰写了论文。

学术编辑：Nipam Patel，加州大学伯克利分校

工具书类

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文章来自PLOS生物学由以下人员提供多环芳烃