Neoplasia in the Chimpanzee (Pan spp.)

Susan L. Brown; Daniel C. Anderson; Edward J. Dick, Jr.; Rodolfo Guardado-Mendoza; AnaPatricia Garcia; Gene B. Hubbard

doi:10.1111/j.1600-0684.2008.00321.x

医学Primatol杂志。作者手稿；可在PMC 2010年6月29日获得。

以最终编辑形式发布为：

医学杂志Primatol。2009年4月；38(2): 137–144.

数字对象标识：10.1111/j.1600-0684.2008.00321.x

预防性维修识别码：项目经理2893876

NIHMSID公司：NIHMS209220标准

PMID：19367738

黑猩猩的肿瘤(平移spp.）

苏珊·L·布朗,¹ 丹尼尔·安德森,² 小爱德华·J·迪克。,¹ 鲁道夫·瓜尔达多·门多萨,^三安娜·帕特里夏·加西亚,²和吉恩·哈伯德¹

作者信息版权和许可信息 PMC免责声明

摘要

背景

黑猩猩与人类的基因组序列同源性超过98%，可能对恶性肿瘤有类似的宿主反应。关于黑猩猩癌症的信息很少，这些信息对照顾黑猩猩并将其用于研究的个人来说很有价值。

方法

对两个黑猩猩群体和文献中记录的自发性肿瘤进行统计评估。

结果

总共诊断出105例自发性肿瘤和12例实验性肿瘤。74例自发性肿瘤发生于女性，24例发生于男性，7例发生于性别不明的动物。在自发性肿瘤中，89例良性，14例恶性，2例未确诊。

肿瘤最常见于女性泌尿生殖系统。

结论

肿瘤在黑猩猩中并不罕见，通常是良性的，主要发生在雌性的泌尿生殖系统。

关键词：猿、非人灵长类、癌症、肿瘤、疾病、平滑肌瘤

简介

黑猩猩与人类的基因组序列同源性超过98%，可能对恶性肿瘤有类似的宿主反应[25]. 肿瘤增生曾经被认为在非人类灵长类动物中并不常见，尤其是在黑猩猩中，但现在随着非人类灵长类动物群体的老龄化，它越来越常见[8,10,17,19,20,22]. 黑猩猩肿瘤的流行率和特征对于维持群体和利用黑猩猩进行研究的人来说很有价值。虽然关于黑猩猩疾病的报道很多，但很少或根本没有收集到关于这种珍贵实验动物肿瘤形成的全面信息[7,13,29,30,33,34]. 非人类灵长类文献中的几篇出版物包含黑猩猩肿瘤的信息[4,5,10,11,15,17,19-23,24,31,36,38,42]然而，除了一个涉及12个肿瘤[17]大多数由少数动物的病例报告组成，通常只涉及一个系统。本文通过报告来自两个主要黑猩猩设施的53个记录在案的黑猩猩肿瘤，包括对所有黑猩猩肿瘤报告的回顾，对黑猩猩肿瘤进行了全面评估。

方法

案例报告

我们报告了从成立到2008年4月在两个主要黑猩猩设施记录的所有肿瘤，这两个设施是西南生物医学研究基金会（SNPRC）西南国家灵长类动物研究中心和埃默里大学耶基斯国家灵长目动物研究中心（YNPRC）。根据两个灵长类动物中心的病理记录，对肿瘤进行了鉴定和确认。

文献检索

我们还对所有已发表的黑猩猩肿瘤病例进行了文献检索，包括圈养和野生、自发和实验性黑猩猩肿瘤。按照发生率降低的顺序，按系统和位置对病例进行评估(表1). 我们还包括肿瘤诊断列表、恶性肿瘤、肿瘤诊断时宿主的年龄和宿主的性别。我们没有包括发表的文章中没有特别列出的肿瘤。这方面的一个主要例子是关于乳头状瘤的报告，其中个别病例代表了菌落暴发。只有文章中描述的案例才会包含在表中。

表1

黑猩猩的肿瘤。

案例#	位置	诊断	性别	年龄（岁）诊断	恶性或温和的	评论^一	参考
泌尿生殖系统
1	子宫	平滑肌瘤	F类	31	B类
2	子宫	平滑肌瘤	F类	44	B类
三	子宫	平滑肌瘤	F类	40	B类
4	子宫	平滑肌瘤	F类	40	B类
5	子宫	平滑肌瘤	F类	31	B类
6	子宫	平滑肌瘤	F类	45	B类
7	子宫	平滑肌瘤	F类	32	B类
8	子宫	平滑肌瘤	F类	41	B类
9	子宫	平滑肌瘤	F类	36	B类
10	子宫	平滑肌瘤	F类	37	B类
11	子宫	平滑肌瘤	F类	29	B类
12	子宫	平滑肌瘤	F类	38	B类
13	子宫	平滑肌瘤	F类	41	B类
14	子宫	平滑肌瘤	F类	28	B类
15	子宫	平滑肌瘤	F类	42	B类
16	子宫	平滑肌瘤	F类	44	B类
17	子宫	平滑肌瘤	F类	55	B类
18	子宫	平滑肌瘤	F类	19	B类		43
19	子宫	平滑肌瘤	F类	23	B类		36
20	子宫	平滑肌瘤	F类	25	B类		41
21	子宫	平滑肌瘤	F类	40	B类
22	子宫	平滑肌瘤	F类	26	B类
23	子宫	平滑肌瘤	F类	39	B类
24	子宫	平滑肌瘤	F类	47	B类
25^b	子宫	平滑肌瘤	F类	42	B类	实验性乙型肝炎病毒感染
26	子宫	平滑肌瘤	F类	22	B类		37
27	宫颈、阴道	平滑肌瘤	F类	45	B类
28	输卵管	平滑肌瘤	F类	31	B类
29	肾	癌	F类	17	M（M）		12
30	Unk公司	平滑肌瘤	F类	44	B类		39
31	Unk公司	平滑肌瘤	F类	44	B类		39
32	Unk公司	平滑肌瘤	F类	44	B类		39
33	Unk公司	平滑肌瘤	F类	47	B类		39
34	Unk公司	平滑肌瘤	F类	23	B类
35	阴道	平滑肌瘤	F类	31	B类
36	阴道	平滑肌瘤	F类	26	B类
37	阴道	血管纤维瘤	F类	47	B类
38	子宫	腺癌在里面原地，内皮	F类	23	M（M）	腺瘤性的增生子宫内膜	17
39	子宫	癌	F类	Unk公司^b,^c（c）	M（M）		16
40	子宫	子宫内膜基质	F类	25	B类		41
41	子宫	部分包虫痣	F类	30	B类	胎盘中的鼹鼠死胎	9
42	子宫	息肉	F类	40	B类		4
43	卵巢	纤维瘤	F类	38	B类		11
44	卵巢	纤维瘤	F类	48	B类		11
45	卵巢	纤维膜细胞瘤	F类	48	B类		11
46	卵巢	颗粒细胞肿瘤	F类	31	B类
47	卵巢	颗粒细胞肿瘤	F类	32	B类
48	卵巢	畸胎瘤	F类	22	B类
49	卵巢	布伦纳肿瘤，右卵巢	F类	32	B类
50	卵巢	Sertoli-Leydig细胞肿瘤	F类	38	B类		11

表皮系统
51	皮肤	乳头状瘤	F类	4	B类		35
52	皮肤	乳头状瘤	F类	1	B类
53	皮肤	乳头状瘤	F类	25	B类
54	皮肤	乳头状瘤	F类	27	B类
55	皮肤	乳头状瘤	Unk公司^b	Unk公司^b	B类		17
56	皮肤	乳头状瘤	Unk公司^b	Unk公司^b	B类	泛盘（paniscus）	40
57	Unk公司	乳头状瘤	M（M）	7	B类		10
58	Unk公司	乳头状瘤	M（M）	成人	B类		10
59	取消链接	乳头状瘤	M（M）	Unk公司^b	B类		10
60	Unk公司	乳头状瘤	Unk公司^b	Unk公司^b	B类		10
61	子主题	脂肪瘤	F类	29	B类		17
62	子主题	脂肪瘤	F类	31	B类
63	子主题	脂肪瘤	F类	35	B类
64	子主题	脂肪瘤	F类	44	B类		17
65	子主题	脂肪瘤	F类	28	B类
66	Unk公司	脂肪瘤	Unk公司^b	Unk公司^b	B类		17
67	Unk公司	基底鳞状细胞癌	F类	39	M（M）
68	子主题	脂肪瘤痣皮肤的浅表性	M（M）	32	B类		16
69^b	子主题	骨肉瘤	Unk公司	Unk公司	M（M）	人体移植骨肉瘤非生产细胞感染狒狒内源性病毒	28

内分泌系统
70	垂体	腺瘤	F类	44	B类
71	垂体	腺瘤	F类	32	B类
72	垂体	腺瘤	M（M）	46	B类
73	垂体	腺瘤	F类	22	B类
74	肾上腺	皮质腺瘤	M（M）	34	B类
75	肾上腺	皮质腺瘤	F类	8	B类		17
76	肾上腺	神经纤维瘤	M（M）	28	B类
77	甲状腺	滤泡细胞腺瘤	F类	31	B类
78	甲状腺	滤泡细胞腺瘤	M（M）	28	B类
79	甲状腺	甲状腺癌	M（M）	34	M（M）
80	胰腺	胰岛细胞腺瘤	M（M）	16	B类		17
81	胰腺	胰岛细胞（腺瘤）	F类	47	B类		17
82	肾	异位肾上腺皮质的癌	F类	47	B类		17

消化系统
83	肝脏	肝细胞的癌	M（M）	16	M（M）
84	肝脏	肝细胞的癌	M（M）	34	M（M）
85	肝脏	肝细胞的癌	F类	28	B类
86	肝脏	肝细胞的癌	M（M）	16	M（M）		27
87^b	肝脏	肝细胞的癌	F类	12	M（M）	慢性血吸虫曼索尼感染；乙型肝炎病毒/丙型肝炎病毒	1
88^b	肝脏	肝细胞的癌	M（M）	14	M（M）	实验感染： NANBH人血浆（患有慢性丙型肝炎）	24
89^b	肝脏	肝细胞的癌	M（M）	7	M（M）	实验性乙型肝炎病毒感染；三角洲肝炎；没有NANBH 暴露	24
90^b	肝脏	肝细胞的癌	M（M）	28	M（M）	实验性乙型肝炎病毒
91^b	肝脏	癌症，较差差异化的	F类	42	M（M）	实验性乙型肝炎病毒感染
92^b	肝脏	肝细胞的腺瘤	M（M）	17	B类	实验感染： NANBH人类血浆；HBV/HCV+；肿瘤诊断有问题的- 被描述为类似肝细胞的癌	24
93^b	肝脏	骨髓脂肪瘤	M（M）	21	B类	实验 HCV/HIV感染	27
94	胃	胃肠道间质瘤	M（M）	22	B类		32
95	科隆	胃肠道间质瘤	M（M）	33	B类
96^b	直肠	胃肠道间质瘤	F类	42	B类	实验性乙型肝炎病毒感染
97	胆囊	腺瘤	F类	37	B类		39
98	十二指肠	良性腺瘤病腺瘤布伦纳腺	F类	44	B类		17
99	空肠	息肉病	M（M）	40	B类		10
100	直肠	平滑肌肉瘤	F类	26	M（M）
101	腮腺唾液腺	腺癌	M（M）	40	M（M）

心血管系统
102	肾	血管瘤	M（M）	31	B类
103	肾	血管瘤	M（M）	33	B类
104	脾脏	血管瘤	M（M）	29	B类
105	子主题	血管瘤	F类	52天	B类		20
106^b	Unk公司	内皮细胞瘤	Unk公司	Unk公司	Unk公司		22
107	淋巴管	血管内皮细胞瘤（Dabska样肿瘤）	M（M）	4	B类	同义词：恶性血管内乳头血管内皮细胞瘤，乳头状的淋巴管内血管内皮瘤	2

肌肉骨骼系统
108	肩胛骨	肉瘤	F类	取消链接^b	M（M）		22
109	Unk公司	肉瘤	M（M）	15	M（M）		18
110	马克西拉	牙瘤	Unk公司^b	Unk公司^b	B类		10

呼吸系统
111	鼻腔	软骨的纤维粘液瘤（鼻息肉）	M（M）	11	B类	磨牙附近肿瘤帕拉丁投影骨	26
112	鼻子	纤维肉瘤息肉病	F类	10	B类	息肉阻塞几乎整个鞋面呼吸道	14
113	鼻咽	癌	F类	10	M（M）	肿瘤有颅内/颅腔延伸	三

造血系统
114	腹部腔	间变性大细胞淋巴瘤（T细胞表型）	M（M）	35	M（M）	否定逆转录病毒，没有其他分离出的病毒	6
115^b	骨骼骨髓	红白血病	M（M）	1	M（M）	实验感染：牛C型病毒	4
116^b	骨骼骨髓	红白血病	M（M）	1	M（M）	实验感染：牛C型	4

中枢神经系统
117^b	大脑	脑肿瘤未知类型	Unk公司	Unk公司	Unk公司		17

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^一乙型肝炎病毒；丙型肝炎病毒；NANBH，非甲非乙型肝炎病毒；HIV、人类免疫缺陷病毒

^b不包括在统计分析中

^c（c）Unk，未知

肿瘤分类

如果一个肿瘤在一个器官中有多个部位，则将其视为一个肿瘤。如果在同一只黑猩猩的两个配对器官中都发现了相同的非转移性原发肿瘤，则将其视为每个配对器官中的单独肿瘤。其中一个例子是在一只黑猩猩的两个卵巢中发现的纤维膜瘤。必要时提供相关评论和参考；没有参考文献的肿瘤来自SNPRC或YNPRC，以前文献中没有报道。所有乳头状瘤均位于表皮系统。消化系统包括唾液腺、外分泌胰腺和肝脏。垂体、肾上腺、甲状腺、肾脏和内分泌胰腺的内分泌肿瘤包括在内分泌系统中。脂肪瘤和内皮瘤这两种肿瘤在任何系统中都无法确定其位置，但在最可能发生的系统中排名最后。

由于年龄、性别、位置和肿瘤类型等数据经常丢失，尤其是在较旧的出版物中，因此很难确定某些已发表的肿瘤病例是否被多次报道。此外，许多综述包括以前报告中可能包含的肿瘤。如果有任何疑问，肿瘤是一个真正的肿瘤或它是重复的文献，它被排除。

统计分析

为了完整性，纳入了12个实验肿瘤，但未纳入自发病例的统计评估。统计评估中还排除了两种自发肿瘤，一种是内皮瘤，另一种是脑肿瘤，这些信息不足以进行适当的统计评估。通过器官系统评估肿瘤，并比较诊断时的年龄、性别和恶性程度。本分析排除了来自系统的四个自发肿瘤，其中包含少于3个具有足够信息的肿瘤（肌肉骨骼和造血）。根据恶性肿瘤的诊断年龄和性别对所有自发性肿瘤进行比较。

数据以平均值±SEM表示。由于数据的异常分布，分别使用Mann-Whitney和Kruskal-wallis检验比较两组和两组以上的数值变量，并使用Fisher精确检验比较定性变量。

结果

表1列出了已发表文献中黑猩猩的所有肿瘤，以及截至2008年4月在YNPRC和SNPRC记录的所有肿瘤。桌子表22和和3三提供所有相关统计数据。总共诊断出105例自发性肿瘤和12例实验性肿瘤。74例自发性肿瘤发生于雌性，24例发生于雄性，7例发生于性别不明的黑猩猩。两只黑猩猩有三个肿瘤，四只黑猩猩各有两个。在自发性肿瘤中，89例为良性，14例为恶性，2例未确定。一只不到两个月大的猿被诊断为自发性肿瘤。在女性中，泌尿生殖系统肿瘤最常见，其次是表皮系统、内分泌系统、消化系统、呼吸系统、肌肉骨骼系统和心血管系统。最常见的肿瘤是子宫、宫颈和阴道的平滑肌瘤。在男性中，肿瘤最常见于消化系统，其次是内分泌、心血管、表皮、呼吸、造血和泌尿生殖系统。最常见的肿瘤是血管瘤。与其他系统相比，在较年轻的动物中发现呼吸道肿瘤（p<0.05），消化道肿瘤更可能是恶性的（p<0.05）。总的来说，恶性肿瘤在男性中更常见（p=0.038），并且在较年轻的动物中被诊断（p<0.05）。

表2

按系统划分的诊断年龄、性别和恶性肿瘤。

	N个^*	年龄（岁）^** （n=91）	性别（女性%）^*** （n=95）	恶性%^*** （n=99）
泌尿生殖道	49	(48) 35.4±1.3	(49) 100%	(49) 6%
表皮的	18	(12) 25.1±4.0^一	(14) 71%	(18) 5%
内分泌	13	(13) 32.1±3.3	(13) 54%^一	(13) 7%
营养的	11	(11) 30.5±2.9	(11) 36%^一	(11) 45%^一,^b,^c（c）
心血管	6	(4) 24.2±6.8^一	(5) 20%^一	(5) 0%^d日
呼吸系统	三	(3) 10.3±0.3^一,^b,^c（c）,^d日	(3) 67%	(3) 33%

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^*N基于有足够信息的案例

^**使用Kruskal-wallis测试比较年龄

^***使用Fisher精确测试比较性别和良性/恶性

^一第页与泌尿生殖道组相比<0.05

^b第页与表皮组相比<0.05

^c（c）第页与内分泌组相比<0.05

^d日第页与消化组相比<0.05

表3

恶性肿瘤的诊断年龄和性别。

变量	N个^*	良性（n=89）	恶性（n=14）	第页
年龄（岁）^**	93	32.4 ± 1.2 (81)	25.4 ± 3.0 (12)	0.050
性别（女性%）^***	98	80% (84)	50% (14)	0.038

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^*N基于有足够信息的案例

^**使用Mann-Whitney检验比较年龄

^***使用Fisher精确测试比较性别

讨论

本文对105例黑猩猩自发性肿瘤中的103例进行了统计评估。以往关于黑猩猩肿瘤的报道缺乏足够的数据来评估器官系统的偏好和按年龄或性别划分的发病率。虽然比较这两个设施中发现的肿瘤类型很有意思，但没有足够的数据进行有意义的分析。我们发现黑猩猩的肿瘤很常见。同样清楚的是，虽然大多数肿瘤是良性的，但也会发生恶性肿瘤。

胃肠道系统的肿瘤比其他器官系统的肿瘤更可能是恶性肿瘤。由于女性泌尿生殖系统肿瘤的高发病率，女性肿瘤的发病率远高于男性。女性最常见的肿瘤是子宫平滑肌瘤及其相关结构。平滑肌瘤的高发病率，通常发生在年长的雌性动物中，这可能解释了恶性肿瘤在雄性和年轻黑猩猩中更常见的发现。所有系统都发现了肿瘤，然而，只有一个中枢神经系统肿瘤，即大脑中的肿瘤，记录不清。有趣的是，除了泌尿生殖系统外，最常受肿瘤影响的系统在男性和女性中差异很大。

虽然肿瘤往往发生在年长的动物身上，但在一只52天大的黑猩猩身上发现了一个肿瘤，因此临床医生应该意识到年轻人可能会发生肿瘤。一般来说，呼吸系统中的肿瘤发生在较年轻的黑猩猩身上，而不是发生在其他系统中。

黑猩猩的数量，即使是在大型群体中，与人类相比也显得苍白无力，因此不可能直接比较两种黑猩猩的肿瘤发病率。从我们的综述中也可以明显看出，在我们的殖民地发生的许多肿瘤可能都没有报告，这在其他大量人群中可能并不罕见。

致谢

我们感谢Marie Silva、Michaelle Hohmann、Denise Trejo、临床兽医护理人员和武装部队病理学研究所人员对本出版物的个人贡献。

资助：本研究的部分资金来自NIH/NCRR向西南国家灵长类动物研究中心提供的P51 RR013986赠款和向耶基斯国家灵长目动物研究中心发放的P51 RR000165赠款。黑猩猩被安置在由美国国立卫生研究院国家研究资源中心资助的研究设施改进项目C06 RR016228资助建造的设施中。

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