Honey-Mediated Wound Healing: H₂O₂ Entry through AQP3 Determines Extracellular Ca2+ Influx

doi:10.3390/ijms20030764

.2019年2月11日；20(3):764.

doi:10.3390/ijms20030764。

蜂蜜介导伤口愈合：H₂O（运行）₂ 通过AQP3进入测定细胞外钙²⁺流入

西蒙娜·马丁诺蒂¹, 翁贝托·拉福伦萨², 毛罗·帕特龙^三, 弗朗西斯科·莫恰⁴, 伊利亚·兰扎托⁵

附属公司

¹意大利亚历山德里亚，皮埃蒙特东方大学，Viale Teresa Michel 11，15121。simona.martinotti@uniupo.it。
²意大利帕维亚27100帕维亚大学分子医学系。lumberto@unipv.it。
^三DiSIT-Dipartimento di Science e Innovazione Tecnologica，皮埃蒙特东方大学，Viale Teresa Michel 11，15121 Alessandria，意大利。mauro.patrone@uniupo.it。
⁴意大利帕维亚大学生物与生物技术系“L.Spallanzani”，27100 Pavia。francesco.moccia@unipv.it。
⁵DiSIT-Dipartimento di Science e Innovazione Tecnologica，意大利维切利皮埃蒙特东方大学，圣尤西比奥广场5号，邮编13100。elia.ranzato@uniupo.it。

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蜂蜜介导伤口愈合：H₂O（运行）₂ 通过AQP3进入测定细胞外钙²⁺流入

西蒙娜·马丁诺蒂等。国际分子科学杂志. 2019.

.2019年2月11日；20(3):764.

doi:10.3390/ijms20030764。

作者

西蒙娜·马丁诺蒂¹, 翁贝托·拉福伦萨², 毛罗·帕特龙^三, 弗朗西斯科·莫恰⁴, 埃利亚·兰扎托⁵

附属公司

¹DiSIT-Dipartimento di Science e Innovazione Tecnologica，皮埃蒙特东方大学，Viale Teresa Michel 11，15121 Alessandria，意大利。simona.martinotti@uniupo.it。
²意大利帕维亚27100帕维亚大学分子医学系。lumberto@unipv.it。
^三DiSIT-Dipartimento di Science e Innovazione Tecnologica，皮埃蒙特东方大学，Viale Teresa Michel 11，15121 Alessandria，意大利。mauro.patrone@uniupo.it。
⁴意大利帕维亚大学生物与生物技术系“L.Spallanzani”，27100 Pavia。francesco.moccia@unipv.it。
⁵DiSIT-Dipartimento di Science e Innovazione Tecnologica，意大利维切利皮埃蒙特东方大学，圣尤西比奥广场5号，邮编13100。elia.ranzato@uniupo.it。

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摘要

自《圣经》时代以来，蜂蜜一直被用于“民间医学”，近几十年来，蜂蜜的积极品质被重新发现，并得到人们的认可。科学文献表明，蜂蜜已被成功用于治疗对经典抗菌药物和抗生素治疗无效的感染，因为其固有的H₂O（运行）₂ 生产。在我们的研究中，我们证明了H₂O（运行）₂ 作为蜂蜜对永生化人角质形成细胞系再生作用的主要介质。我们观察到这种细胞外释放H₂O（运行）₂ 可以通过特定的水通道蛋白（即AQP3）穿过质膜。一次在细胞质H中₂O（运行）₂, 反过来，诱导细胞外钙的进入²⁺通过褪黑激素瞬时受体电位2（TRPM2）和Orai1通道。蜂蜜诱导的细胞外钙²⁺进入导致伤口愈合，这与钙的作用一致²⁺组织再生中的信号传递。这是第一份报告显示蜂蜜暴露会增加细胞内钙²⁺浓度（[Ca²⁺]_我)，由于H₂O（运行）₂ 钙的产生和氧化还原调节²⁺-渗透性离子通道，为蜂蜜的利用开辟了一个新的视野，成为一种有益的工具。

关键词：AQP3；钙信号；蜂蜜；过氧化氢；伤口愈合。

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利益冲突声明

作者声明没有利益冲突。

数字

图1
蜂蜜诱导细胞内钙增加²⁺人角质形成细胞中的浓度。(A类)[加利福尼亚州²⁺]_我以10-s的间隔记录变化，显示控制条件无变化，钙的不同模式²⁺接触不同蜂蜜样品（即相思、麦卢卡、荞麦4%）后发出信号五/五). 箭头表示60秒后添加不同类型的蜂蜜。数据表示为[Ca的平均值±SEM²⁺]_我记录在不同单元格中的痕迹。细胞数量：CTRL:20个细胞，来自2个实验（exp）；阿拉伯树胶蜂蜜：来自3个exp的40个细胞；麦卢卡蜂蜜：来自3exp的30个细胞；荞麦蜂蜜：来自3个实验的40个细胞(B类)Ca峰值的平均值±SEM²⁺4%治疗引起的反应五/五不同种类的蜂蜜。中的单元格数A类。横线上方的不同字母表示由单向方差分析和邓内后验确定的统计差异(第页< 0.01). (C类)[Ca增加的剂量反应关系²⁺]_我不同浓度诱导（%）五/五麦卢卡蜂蜜，每隔10秒记录一次。箭头表示60秒后添加不同浓度的麦卢卡蜂蜜。数据为[Ca的平均值±SEM²⁺]_我记录在不同单元格中的痕迹。单元格数：CTRL:20个单元格来自2个exp；1%五/五麦卢卡蜂蜜：来自3exp的40个细胞；2%五/五麦卢卡蜂蜜：来自3exp的30个细胞；4%五/五麦卢卡蜂蜜：来自3个实验的40个细胞(D类)Ca的平均值±SEM²⁺不同浓度（%）下在峰值（亮条）和平台（暗条）记录的响应五/五麦卢卡货币。中的单元格数(C类). 横线上方的不同字母表示通过双向方差分析和Bonferroni校正确定的统计差异(第页< 0.01).

图2
加利福尼亚州²⁺对麦卢卡蜂蜜的反应需要细胞外钙²⁺条目。(A类)加利福尼亚州²⁺响应4%五/五麦卢卡蜂蜜在加州被废除²⁺-自由介质。未接触治疗的对照细胞在[Ca²⁺]_我.箭头表示60秒后添加麦卢卡蜂蜜。数据为[Ca的平均值±SEM²⁺]_我记录在不同单元格中的痕迹。单元格数：CTRL:20个单元格来自2个exp；麦卢卡蜂蜜：来自3exp的40个细胞；麦卢卡蜂蜜，不含外部钙²⁺：来自3个实验的30个细胞(B类)峰值Ca的平均值±SEM²⁺在指定治疗下记录的反应。中的单元格数A类。横线上方的不同字母表示由单因素方差分析和邓内后验确定的统计差异(第页< 0.01).

图3
加利福尼亚州²⁺对麦卢卡蜂蜜的反应需要细胞内产生过氧化氢。(A类)H的生产₂O（运行）₂在不同蜂蜜类型浓度增加的情况下培养10分钟后。条形图上方的不同星号表示统计差异确定单向方差分析，然后进行Bonferroni后验(第页< 0.01); (B类)对照细胞（ctrl）或与不同蜂蜜样品（即相思树、麦卢卡、荞麦4%）孵育的细胞在10分钟时记录的荧光值五/五) (*第页<0.001，Tukey测试）。数据表示为以任意单位表示的罗丹明123荧光的平均值±SD；n个=来自两个不同实验的16个微孔板孔。(C类)加利福尼亚州²⁺响应4%五/五麦卢卡蜂蜜被过氧化氢酶（CAT，30分钟预培养）以剂量依赖的方式抑制。数据表示为[Ca的平均值±SEM²⁺]_我记录在不同单元格中的痕迹。箭头表示60秒后添加麦卢卡蜂蜜。细胞数量：麦卢卡蜜：3个实验中的40个细胞；麦卢卡蜂蜜+500 U CAT:30个细胞来自3个实验；麦卢卡蜂蜜+1000 U CAT:30个细胞(D类)峰值Ca的平均值±SEM²⁺在指定治疗下记录的反应。中的单元格数A类.横线上方的不同字母表示由单向方差分析和Bonferroni后验确定的统计差异(第页< 0.01). (E类)[加利福尼亚州²⁺]_我4%引起的变化五/五麦卢卡蜂蜜和50和100µM H₂O（运行）₂数据表示为[Ca的平均值±SEM²⁺]_我记录在不同单元格中的痕迹。箭头表示60秒后添加不同处理。细胞数量：麦卢卡蜂蜜：3个实验中的40个细胞；50微米高₂O（运行）₂：来自3个实验的30个细胞；100微米高₂O（运行）₂：来自3个实验的30个细胞(F类)峰值Ca的测量²⁺4%治疗后的反应五/五麦卢卡蜂蜜或不同的H₂O（运行）₂浓度。峰值Ca的平均值±SEM²⁺在指定治疗下记录的反应。中的单元格数(E类). 横线上方的不同字母表示由单向方差分析和邓内后验确定的统计差异(第页< 0.01).

图3
加利福尼亚州²⁺对麦卢卡蜂蜜的反应需要细胞内产生过氧化氢。(A类)H的生产₂O（运行）₂培养10分钟后，不同蜂蜜类型的浓度不断增加。条形图上方的不同星号表示通过Bonferroni后验确定的单向方差分析得出的统计差异(第页< 0.01); (B类)对照细胞（ctrl）或与不同蜂蜜样品（即相思树、麦卢卡、荞麦4%）孵育的细胞在10分钟时记录的荧光值五/五) (*第页<0.001，Tukey测试）。数据表示为以任意单位表示的罗丹明123荧光的平均值±SD；n个=来自两个不同实验的16个微孔板孔。(C类)加利福尼亚州²⁺响应4%五/五麦卢卡蜂蜜被过氧化氢酶（CAT，30分钟预培养）以剂量依赖的方式抑制。数据表示为[Ca的平均值±SEM²⁺]_我记录在不同单元格中的痕迹。箭头表示60秒后添加麦卢卡蜂蜜。细胞数量：麦卢卡蜜：3个实验中的40个细胞；麦卢卡蜂蜜+500 U CAT:30个细胞来自3个实验；麦卢卡蜂蜜+1000 U CAT:30个细胞(D类)峰值Ca的平均值±SEM²⁺在指定治疗下记录的反应。中的单元格数A类.横线上方的不同字母表示由单向方差分析和Bonferroni后验确定的统计差异(第页< 0.01). (E类)[加利福尼亚州²⁺]_我4%引起的变化五/五麦卢卡蜂蜜和50和100µM H₂O（运行）₂数据表示为[Ca的平均值±SEM²⁺]_我记录在不同单元格中的痕迹。箭头表示60秒后添加不同处理。细胞数量：麦卢卡蜂蜜：3个实验中的40个细胞；50微米高₂O（运行）₂：来自3个实验的30个细胞；100微米高₂O（运行）₂：来自3个实验的30个细胞(F类)峰值Ca的测量²⁺4%治疗后的反应五/五麦卢卡蜂蜜或不同的H₂O（运行）₂浓度。Ca峰值的平均值±SEM²⁺在指定治疗下记录的反应。中的单元格数(E类). 条形图上方的不同字母表示通过单向方差分析和Dunnet后验确定的统计差异(第页< 0.01).

图4
TRPM2和Orai1通道的抑制消除了麦卢卡蜂蜜诱导的钙²⁺条目。(A类)麦卢卡蜂蜜诱导钙²⁺在加入10µM Econazole或1µM Pyr6（每种药物预培养30分钟）的情况下，条目显著减少，并通过同时使用这两种药物完全消除。麦卢卡蜂蜜添加量为4%五/五.箭头表示60秒后添加麦卢卡蜂蜜。数据表示为[Ca的平均值±SEM²⁺]_我记录在不同单元格中的痕迹。细胞数量：麦卢卡蜂蜜：来自3个实验的40个细胞；麦卢卡蜂蜜+Econazole 10µM：来自3个实验的50个细胞；麦卢卡蜂蜜+Pyr6 1µM：来自3个实验的50个细胞；麦卢卡蜂蜜+Econazole 10µM+Pyr6 1µM：来自3个实验的50个细胞(B类)Ca的平均值±SEM²⁺响应4%五/五在指定的处理条件下，麦卢卡蜂蜜记录在峰值（光栏）和高原（暗栏）。数据表示为[Ca的平均值±SEM²⁺]_我通过共焦成像在最大峰值处测量。中的单元格数(A类). 横线上方的不同字母表示经Bonferroni校正的双向方差分析确定的统计差异(第页< 0.01). (C类)通过qRT-PCR测定Stim1-2、Orai1-3和TRPM2转录物的mRNA数量，并表示为平均相对表达±SD(n个= 3). (D类)RNAi后TRPM2基因在HaCaT细胞中的表达。通过qRT-PCR测定TRPM2的mRNA数量，并表示为平均相对表达±SD(n个= 3, *第页< 0.001,t吨-测试）。(E类)加利福尼亚州²⁺响应4%五/五麦卢卡蜂蜜在转染了选择性靶向TRPM2的RNAi的HaCaT细胞中受到抑制。箭头表示60秒后添加麦卢卡蜂蜜。数据表示为[Ca的平均值±SEM²⁺]_我记录在不同单元格中的痕迹。细胞数量：麦卢卡蜂蜜：来自3个实验的40个细胞；TRPM2 RNAi后的麦卢卡蜂蜜：来自3个实验的40个细胞(F类). Ca的平均值±SEM²⁺响应4%五/五在指定处理下，麦卢卡蜂蜜记录在峰值（光条）和高原（暗条）。中的单元格数(E类). 横线上方的不同字母表示通过双向方差分析和Bonferroni校正确定的统计差异(第页< 0.01).

图5
AQP3基因沉默消除Ca²⁺对麦卢卡蜂蜜的反应，并在体外防止伤口闭合。(A类)暴露于不同蜂蜜样品的HaCaT细胞中AQPs基因的表达。AQPs的mRNA数量通过qRT-PCR测定，表示为平均相对表达±SD(n个= 3). 横条上方的不同字母表示由单向方差分析和Bonferroni后验确定的统计差异(第页< 0.01). (B类)麦卢卡蜂蜜暴露后HaCaT细胞中AQP3蛋白的表达。C为控制条件，M为麦卢卡蜂蜜处理。展示了三个样本的代表性样本。用30μg蛋白质装载Lanes，用抗AQP3兔多克隆抗体进行探测，并按照材料和方法中的描述进行处理。将相同的印迹剥离，并用抗β-2-微球蛋白（B2M）多克隆抗体进行重新免疫，作为内务处理。观察到约32kDa的主带(*第页< 0.001,t吨-测试）。(C类)加利福尼亚州²⁺响应4%五/五麦卢卡蜂蜜在转染了选择性靶向AQP3的RNAi的HaCaT细胞中受到抑制。箭头表示60秒后添加麦卢卡蜂蜜。数据表示为[Ca的平均值±SEM²⁺]_我记录在不同单元格中的痕迹。细胞数量：麦卢卡蜂蜜：来自3个实验的40个细胞；对AQP3进行RNAi后的麦卢卡蜂蜜：来自3个实验的40个细胞(D类)Ca的平均值±SEM²⁺响应4%五/五在指定处理下，麦卢卡蜂蜜记录在峰值（光条）和高原（暗条）。中的单元格数C类.横线上方的不同字母表示由单向方差分析和Bonferroni后验确定的统计差异(第页< 0.01). (E类)AQP3 RNAi对蜂蜜诱导HaCaT单层划伤修复的影响。伤口闭合率表示为0小时和24小时伤口宽度之间的差异。在接触0.1%麦卢卡蜂蜜的细胞划伤愈合后24小时记录数据。条形代表两个独立实验得出的伤口闭合抑制的平均值±SEM，每个实验都有n个= 20. 根据Tukey的测试，横条上的不同字母表示显著差异(第页< 0.01). (F类)AQP3 RNAi后HaCaT细胞中的AQP3-蛋白表达。展示了三个样本的代表性样本。用15μg蛋白质装载Lanes，用抗AQP3兔多克隆抗体进行探测，并按照材料和方法中的描述进行处理。将相同的印迹剥离，并用抗β-肌动蛋白多克隆抗体进行重新免疫，作为内务处理(*第页< 0.001,t吨-测试）。(**G公司**)在对照条件下（暗条）或与4%麦卢卡蜂蜜（亮条）孵育的打乱或沉默（RNAi AQP3）细胞中10分钟时记录的荧光值。数据表示为以任意单位表示的罗丹明123荧光的平均值±SD；n个=来自两个不同实验的16个微孔板孔。根据Tukey的测试，横条上的不同字母表示显著差异(第页< 0.01).

图6
麦卢卡蜂蜜诱导伤口闭合需要过氧化氢和细胞外钙²⁺条目。(A类)不同抑制剂对HaCaT单层蜂蜜诱导划伤修复的影响。每种抑制剂都是根据程序使用的，这些程序之前被证明可以抑制麦卢卡蜂蜜诱导的细胞外Ca²⁺条目：10μM Econazole，1μM Pyr6。我们还使用了(B类)1000 U类。伤口闭合率表示为0小时和24小时伤口宽度之间的差异。在存在或不存在各种抑制剂的情况下，记录暴露于0.5%麦卢卡蜂蜜的细胞划伤愈合后24小时的数据。条形代表两个独立实验得出的伤口闭合抑制的平均值±SEM，每个实验都有n个= 20. 根据Tukey的测试，对于每种抑制剂，条形图上方的不同字母表示显著差异(第页< 0.01). (C类)在对照条件下或在麦卢卡蜂蜜和抑制剂存在下培养的划痕损伤HaCaT单层的显微照片，然后用蓝色甲苯胺蓝染色，并在损伤后24小时观察。比例尺，200μm。

图7
如研究所示，描绘麦卢卡蜂蜜对HaCaT角质形成细胞作用机制的图表。数据显示蜂蜜可以触发细胞内钙²⁺变化。含量和剖面取决于蜂蜜的来源和钙的来源²⁺是细胞外的。蜂蜜诱导产生微摩尔水平的H₂O（运行）₂.过氧化氢酶阻断Ca²⁺表示它是H的函数的响应₂O（运行）₂生产。TRPM2的药理和遗传（siRNA）抑制抑制Ca²⁺对蜂蜜的反应。药物对Orai1的抑制也降低了Ca²⁺对蜂蜜的反应。两种通道的抑制都会完全消除钙离子²⁺响应。对水通道蛋白表达的检测发现，AQP3在蜂蜜暴露后上调。AQP3的siRNA阻断Ca²⁺蜂蜜处理引起的增加。

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