Low-level blast exposure disrupts gliovascular and neurovascular connections and induces a chronic vascular pathology in rat brain

doi:10.1186/s40478-018-0647-5

.2019年1月9日；7(1):6.

doi:10.1186/s40478-018-0647-5。

低强度冲击波暴露会破坏大鼠脑内的胶质血管和神经血管连接，并导致慢性血管病变

附属公司

¹美国纽约州布朗克斯市金桥西路130号退伍军人事务部医疗中心詹姆斯·J·彼得斯医学研究总署，邮编：10468。miguel.gama-sosa@mssm.edu。
²美国纽约州古斯塔夫·莱维广场一号西奈山伊坎医学院精神病学系，邮编10029。miguel.gama-sosa@mssm.edu。
^三美国纽约州纽约市西奈山伊坎医学院弗里德曼脑研究所，邮编：10029。miguel.gama-sosa@mssm.edu。
⁴美国纽约州纽约市古斯塔夫·利维广场1号西奈山伊坎医学院精神病学系，邮编：10029。
⁵美国纽约州纽约市西奈山伊坎医学院弗里德曼脑研究所，邮编：10029。
⁶美国纽约州布朗克斯市金桥西路130号退伍军人事务医疗中心詹姆斯·J·彼得斯部门研发服务部，邮编：10468。
⁷美国纽约州纽约市古斯塔夫·利维广场1号西奈山伊坎医学院神经病学系，邮编：10029。
⁸美国纽约州纽约市西奈山伊坎医学院费斯伯格神经科学系，邮编：10029。
⁹海军医学研究中心神经创伤、手术和海底医学部，地址：503 Robert Grant Avenue，Silver Spring，MD，20910，USA。
¹⁰美国马里兰州贝塞斯达市卫生科学制服服务大学外科，20914。
¹¹Micro Photonics，Inc.，美国宾夕法尼亚州阿伦顿市池塘路1550号，邮编18104。
¹²MBF生物科学，185 Allen Brook Lane，Williston，VT，05495，USA。
¹³美国纽约州纽约市西奈山伊坎医学院遗传与基因组科学系，邮编：10029。
¹⁴西奈山阿尔茨海默病研究中心和罗纳德·M·勒布阿尔茨海默氏病中心，位于美国纽约州纽约市西奈山的伊坎医学院，邮编：10029。
¹⁵美国国家橄榄球联盟神经护理中心，伊坎医学院西奈山分校，纽约州纽约市，10029，美国。
¹⁶美国纽约州纽约市西奈山伊坎医学院老年病与姑息护理系，邮编：10029。
¹⁷美国纽约州布朗克斯市金桥西路130号退伍军人事务医疗中心詹姆斯·J·彼得斯（James J.Peters）神经病学服务部，邮编：10468。

PMID： 30626447
预防性维修识别码： PMC6327415型
内政部： 10.1186/s40478-018-0647-5

低强度冲击波暴露会破坏大鼠脑内的胶质血管和神经血管连接，并导致慢性血管病变

米盖尔·加马·索萨等。神经病理活动. 2019.

.2019年1月9日；7(1):6.

doi:10.1186/s40478-018-0647-5。

附属公司

¹美国纽约州布朗克斯市金桥西路130号退伍军人事务部医疗中心詹姆斯·J·彼得斯医学研究总署，邮编：10468。miguel.gama-sosa@mssm.edu。
²美国纽约州纽约市古斯塔夫·利维广场1号西奈山伊坎医学院精神病学系，邮编：10029。miguel.gama-sosa@mssm.edu。
^三美国纽约州纽约市西奈山伊坎医学院弗里德曼脑研究所，邮编：10029。miguel.gama-sosa@mssm.edu。
⁴美国纽约州纽约市古斯塔夫·利维广场1号西奈山伊坎医学院精神病学系，邮编：10029。
⁵美国纽约州纽约市西奈山伊坎医学院弗里德曼脑研究所，邮编：10029。
⁶美国纽约州布朗克斯市金桥西路130号退伍军人事务医疗中心詹姆斯·J·彼得斯部门研发服务部，邮编：10468。
⁷美国纽约州纽约市古斯塔夫·利维广场1号西奈山伊坎医学院神经病学系，邮编：10029。
⁸美国纽约州纽约市西奈山伊坎医学院费斯伯格神经科学系，邮编：10029。
⁹海军医学研究中心神经创伤、手术和海底医学部，地址：503 Robert Grant Avenue，Silver Spring，MD，20910，USA。
¹⁰美国马里兰州贝塞斯达市卫生科学制服服务大学外科，20914。
¹¹Micro Photonics，Inc.，美国宾夕法尼亚州阿伦顿市池塘路1550号，邮编18104。
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¹³美国纽约州纽约市西奈山伊坎医学院遗传与基因组科学系，邮编：10029。
¹⁴西奈山阿尔茨海默病研究中心和罗纳德·M·勒布阿尔茨海默氏病中心，位于美国纽约州纽约市西奈山的伊坎医学院，邮编：10029。
¹⁵美国国家橄榄球联盟神经护理中心，伊坎医学院西奈山，纽约，纽约，10029。
¹⁶美国纽约州纽约市西奈山伊坎医学院老年病与姑息护理系，邮编：10029。
¹⁷美国纽约州布朗克斯市金桥西路130号退伍军人事务医疗中心詹姆斯·J·彼得斯（James J.Peters）神经病学服务部，邮编：10468。

PMID： 30626447
预防性维修识别码： PMC6327415型
内政部： 10.1186/s40478-018-0647-5

摘要

人们非常关注爆炸性创伤性脑损伤（TBI）在退伍军人和现役军人慢性认知和心理健康问题中的作用。脑血管系统对冲击伤特别敏感。本研究的目的是描述在模拟人类轻度TBI或亚临床冲击波暴露的大鼠模型中，三次重复低能量冲击波暴露（3×74.5 kPa）诱导的神经血管单元的分子和组织学变化。暴露6周后，对暴露于爆炸物中的动物纯化脑血管部分进行的高分辨率二维差异凝胶电泳（2D-DIGE）和基质辅助激光解吸/电离（MALDI）质谱分析显示，血管相关胶质纤维酸性蛋白（GFAP）水平降低以及几种神经元中间丝蛋白（αinternexin和低、中、高分子量神经丝亚单位）。这些蛋白质的丢失表明，冲击波暴露破坏了胶质血管和神经血管的相互作用。电子显微镜证实了冲击波对血管周围星形胶质细胞的诱导作用，包括大脑皮层血管中星形胶质细胞末端的肿胀和变性。由于星形胶质细胞是神经元活动的主要传感器和脑血流的调节器，神经血管单元内胶质-血管完整性的结构破坏会损害大脑的自动调节。与软脑膜和实质血管的神经血管连接中断也可能影响脑循环。爆炸暴露也会导致动脉平滑肌层的结构和功能改变。有趣的是，在冲击波暴露后8个月，GFAP和神经元中间丝的表达已恢复到隔离脑血管部分的控制水平。然而，尽管有了这种恢复，但在冲击波暴露10个月后，组织学和显微计算机断层扫描上仍可见广泛的血管病变。因此，低水平冲击波暴露会破坏胶质血管和神经血管的连接，同时诱发慢性血管病变。

关键词：动物模型；爆破；大脑；慢性；胶质血管；神经血管；大鼠；血管病理学。

PubMed免责声明

利益冲突声明

道德审批

所有涉及动物的研究均由沃尔特·里德陆军研究所（WRAIR）海军医学研究中心和詹姆斯·彼得斯VA医学中心的动物护理和使用机构委员会审查和批准。

相互竞争的利益

SJT是MBF生物科学的科学总监。

出版商备注

Springer Nature在公布的地图和机构关联中的管辖权主张方面保持中立。

数字

图1
最后一次爆炸暴露后6周，大脑缺乏明显的组织病理学检查。**a-d公司**来自控件的节(一,**c（c）**)和爆炸暴露(b条,d日)动物用苏木精和伊红染色。对大鼠实施安乐死6 爆炸暴露后数周。面板显示了额叶运动皮层的高倍图像(c）和(d）.比例尺，500 微米(一,b条); 40 微米(**c（c）**,d日)

图2
大鼠脑纯化血管部分的免疫组织化学和生化特征。**a-b公司**从3 显示一个月大的非爆炸暴露大鼠染有*单叶灰树*隔离素B4（红色）。细胞核用DAPI（蓝色）复染。一肌肉动脉（箭头所示）产生一个中等大小的血管（箭头所指）。b条中小型血管和微血管。比例尺，50 微米。**c（c）**全脑匀浆和富含血管的制剂的免疫印迹显示有抗内皮细胞（层粘连蛋白、闭塞素、血管内皮素）、血管平滑肌（α-SMA）和周细胞（PDGFRβ）标记物的抗体。所有车道都装载了10辆 μg蛋白质。右侧显示了血管制剂与全脑匀浆的折叠富集。注意在脑血管部分测试的所有标记物的富集

图3
对照组和爆炸暴露大鼠脑血管中静脉和动脉标记物表达的比较6 最后一次爆炸暴露后数周。**a-b公司**Western blotting显示EPHB4的表达(一)和α-SMA(b条)在5只对照动物和5只爆炸暴露动物的分离血管部分。GAPDH被用作负荷控制。所有车道都装载了10辆 μg蛋白质，包含来自不同动物的蛋白质。右侧面板显示了斑点的定量，表达标准化为GAPDH。没有统计学上的显著差异（未配对t吨-测试，n个 = 5/组）

图4
Cy-dye标记蛋白在爆炸暴露动物和对照动物脑血管部分的表达谱6 爆炸暴露后数周。一具有代表性的2D-DIGE图像显示了来自对照组（Cy-3标记的绿色斑点）和爆炸暴露（Cy-5标记的红色斑点）动物的分离血管部分的蛋白质重叠。白色圆圈表示通过DeCyder软件的图像分析确定的差异表达蛋白质。每种凝胶都装有10 μg蛋白质。b条表中显示了MS鉴定的18个斑点，共代表13种不同的蛋白质。ID编号与面板中凝胶图像中的点编号相对应(一). 平均褶皱变化和对-显示了相对于控制的爆破值

图5
低能量冲击波暴露后，孤立脑血管部分GFAP减少，星形胶质细胞附着减少。一五个对照组和五个爆炸衍生脑血管部分的GFAP免疫印迹（顶面板）。右侧显示了根据GAPDH标准化表达的印迹定量（下面板）。所有车道都装载了10辆 μg蛋白质，包含来自单个动物的蛋白质。**表示对 < 0.01（未配对t吨-测试）。**b至c**对照组的分离血管部分(b条)和爆炸暴露的大脑(**c（c）**)对GFAP（红色）和层粘连蛋白（绿色）进行免疫染色，并用DAPI（蓝色）进行复染。箭头表示GFAP免疫抑制附着于孤立的血管系统。注意爆炸暴露容器中GFAP标记附件的数量减少(**c（c）**). 所有动物都被安乐死6 爆炸暴露后数周。比例尺，25 微米

图6
低能量冲击波暴露后全脑提取物中的GFAP水平。四只对照组和五只爆炸暴露大鼠脑区提取物中GFAP的免疫印迹。表达水平按照GAPDH标准化，如条形图所示。所有车道都装载了50辆 μg蛋白质，代表单个动物。采用非配对方法评估统计差异t吨-测试(*对 < 0.05, **对 < 0.01). 所有动物都被安乐死6 爆炸暴露后数周

图7
低能量冲击波暴露对神经血管相互作用的破坏。从5只对照组和5只爆炸暴露大鼠（6 爆炸暴露数周后，相同的样品如图5a）所示。一分离血管部分NFH、α-INX和NFM表达的Western blot分析。顶部GAPDH面板代表NFH螺栓的加载控制；底部GAPDH面板是α-INX和NFM印迹的负载控制。通过对相同膜的连续探测获得印迹。所有车道都装载了10辆 μg蛋白质，包含来自单个动物的蛋白质。量化显示在右侧面板中，表达式标准化为GAPDH。采用非配对方法评估统计差异t吨-测试(**对 < 0.01, ***对 < 0.001,n个 = 5个/组）。b条孤立的大脑血管，可能是软脑膜或穿透性小动脉，染色为NFH（绿色）和*单叶灰树*隔离素B4（红色）。细胞核用DAPI（蓝色）染色。箭头表示仍附着在血管上的NFH免疫染色过程。其他局部NFH免疫反应斑块也可见。比例尺，20 微米

图8
对照组和爆炸暴露大鼠脑血管系统星形胶质细胞覆盖的可视化。利用采用胃蛋白酶治疗的抗原回收方案，对五只单独对照组和五只暴发暴露动物的切片进行IV型胶原（绿色）和GFAP（红色）免疫染色[30，34]。对大鼠实施安乐死6 爆炸暴露后数周。一-**e（电子）**来自每个控制大脑的边缘前皮质的代表性图像。**（f）**-j个每一次爆炸都会暴露大脑边缘前皮质的典型图像。面板中的箭头(b条,d日,**（f）**)和(我)显示血管周围星形胶质细胞纤维与血管上的结构域相关的例子，即使在胃蛋白酶治疗后，这些结构域的IV型胶原抗体染色也很差。比例尺，40 微米

图9
对照组和经安乐死的爆炸暴露动物中大中型实质血管的星形胶质细胞覆盖率6 暴露后数周。对五只对照组和五只暴发暴露动物的脑切片进行IV型胶原（绿色）和GFAP（红色）免疫染色。一-**e（电子）**每只对照动物的边缘前皮质的代表性图像。**（f）**-j个每只单独暴露于爆炸的动物的前大脑皮层中的代表性图像。面板中的箭头(一,d日,克)和(j）指示胶原IV染色不良的血管区域中血管周围GFAP表达的区域。比例尺，20 微米

**图10**
爆炸暴露动物的血管细胞外基质发生改变。安乐死大鼠的脑切片6 冲击波暴露周后，用DAPI核染色（蓝色）免疫标记IV型胶原（绿色）和GFAP（红色）。面板中的箭头表示富含IV型胶原的层，包括内皮基底膜和外膜。一-d日对照组海马腔隙层分子的代表性切片(一)和一只暴露在爆炸中的老鼠(b条-d日). 注意面板中富含胶原蛋白IV层的分离(b条-d日)导致IV型胶原免疫染色细胞外基质的多层外观(b条)富含IV型胶原层的结构丢失导致管腔塌陷。**e（电子）**-**（f）**对照组穿透皮质血管(**e（电子）**)或爆炸受伤(**（f）**)大鼠。面板中的爆炸容器(**（f）**)呈现出双重的外观。面板中的星号（*）(**（f）**)标记血管外膜层与血管中膜的分离。比例尺，20 微米

**图11**
冲击波照射后的管腔内星形细胞突起。处死大鼠的脑切片6 用DAPI核反染法（蓝色）对暴露于爆炸后周的GFAP（红色）和α-SMA（绿色）进行免疫染色。一-d日对照组海马腔隙层分子的代表性切片(一)或爆炸暴露(b条)老鼠。面板中的箭头(b条)指示管腔内GFAP的存在。面板中的箭头(b条)表明平滑肌空泡化（α-SMA染色）。与面板中的对照组相比，平滑肌层看起来厚、不规则、无组织(一).c（c）对一只暴露于爆炸物中的动物显示出管腔内GFAP表达的大实质血管进行全景3D重建（箭头所示）。d日面板中电池的0.56μm厚共焦光学部分(**c（c）**)显示管腔内定向的GFAP免疫染色过程（星号）。比例尺：50 μm用于(一-**c（c）**), 20 μm用于(d）

**图12**
血管中存在平滑肌层破裂和管腔内星形细胞突起10 爆炸后数月。处死10只大鼠的脑切片最后一次冲击波暴露后个月，用DAPI核染色（蓝色）对GFAP（红色）和α-SMA（绿色）进行免疫染色。一-d日对照组海马腔隙层分子的代表性切片(一-b条)或爆炸暴露(**c（c）**-d日)大鼠。箭头在(d日)表明存在腔内GFAP。注意平滑肌中的空泡化（α-SMA染色）。比例尺，50 微米

**图13**
冲击波导致额叶运动皮层星形细胞终末肿胀和变性。一-**（f）**电子显微照片显示的是控制的额叶运动皮层的切片(一,**c（c）**,**（f）**)并被炸伤(b条,d日,**e（电子）**,克,小时)大鼠。动物被安乐死6 爆炸暴露后数周。星号（*）表示星形细胞末端肿胀，在所有爆裂的微血管中含有退化的细胞器。爆炸暴露动物的微血管管腔也出现不规则和塌陷。在面板中可以看到血管周围星形胶质细胞（A）(**c（c）**)和(**e（电子）**). 比例尺，2 微米。面板中的比例尺(b条)适用于面板(一)和(b条). 面板中的比例尺(**c（c）**)适用于面板(**c（c）**,**e（电子）**,**（f）**,克)和(小时). 面板中的比例尺(d日)仅适用于面板(d日)

**图14**
CD34表达细胞引起的血管平滑肌改变和小动脉闭塞。一-**e（电子）**处死对照组和爆炸暴露大鼠的脑切片6 冲击波暴露后周，用抗血管α-SMA（绿色）和CD34（红色）抗体进行免疫染色。细胞核用DAPI（蓝色）复染。对照组海马腔隙层分子的代表性切片(一-b条)和爆炸暴露(**c（c）**-**e（电子）**)大鼠。注意CD34免疫反应存在于对照血管的外膜中（如箭头所示一)但在爆炸受伤的船只上却没有。爆炸暴露的血管中的平滑肌层增厚且不规则，血管管腔内有CD34表达细胞（箭头位于d日).（f）爆炸暴露大鼠额叶皮层皮质微动脉的电子显微照片，显示细胞闭塞（白色星号），与面板上显示的相似(**c、 d日**)和**（e）**.面板中的黑色星号（*）(f）标记肿胀的星形细胞末梢。比例尺：20 μm用于(一-**e（电子）**), 2 μm用于(**（f）**)

**图15**
冲击伤后，冲击伤血管部分的GFAP和NFH水平随时间恢复。从5只对照组和5只爆炸暴露大鼠中分离出脑血管部分8 上次爆炸后数月。图中显示了GFAP和NFH的免疫印迹，然后是GAPDH的复制。所有车道都装载了10辆 μg蛋白质，包含来自单个动物的蛋白质。右侧显示了使用规范化为GAPDH的表达式进行量化。爆炸暴露动物和对照动物之间未观察到显著差异

**图16**
通过显微CT扫描显示爆炸暴露大鼠的慢性血管病理学。在10时，用Brite Vu造影剂对两个对照组和两个爆炸暴露组大鼠进行心脏灌注爆炸暴露数月后。大脑扫描分辨率为7.5 μm，使用360°左右的等间距视角，并使用Bruker的CTVox三维可视化软件进行三维重建。一-d日来自两个对照的体积渲染脑血管系统的MIP图像(一,b条)和两次爆炸(**c（c）**,d日)在爆炸暴露的大鼠中，大鼠的脑血管系统出现弥散性变薄。比例尺，2 毫米。**e（电子）**-小时用于对照自动定量的追踪矢状面重建(**e（电子）**-**（f）**)和爆炸暴露的老鼠(克-小时)o个-对面板中方框勾勒出的区域的放大视图**（f）**和**（h）**.比例尺，1 mm用于(**e（电子）**-小时)、和0.6 mm用于(o个-对).我-n个对照组大脑冠状光学切片的重建(**i、 k个**)和爆炸暴露(**j、我**)动物。面板(i）和(j）大致对应于耳际12.24–9.48的坐标 mm和面板(k）和(l）大致对应于6.94–3.24耳际坐标 mm.的侧面视图(i）和**（j）**如所示(米）和(n）分别是。血管被彩色编码，以便通过Vesselucida 360软件自动跟踪单个血管。注意面板所示爆炸暴露中径向组织的一般损失(j）.比例尺，1 mm用于(我-n个)

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[1] Abdul-Muneer PM、Schuetz H、Wang F、Skotak M、Jones J、Gorantla S、Zimmerman MC、Chandra N、Haorah J。在由原发性冲击波诱导的轻度创伤性脑损伤动物模型中，氧化和亚硝化损伤的诱导导致脑血管炎症。《自由基生物医药》2013；60:282–291. doi:10.1016/j.freeradbiomed.2013.02.029。-内政部-项目管理咨询公司-公共医学

[2] Abdul-Muneer PM、Schuetz H、Wang F、Skotak M、Jones J、Gorantla S、Zimmerman MC、Chandra N、Haorah J。在由原发性冲击波诱导的轻度创伤性脑损伤动物模型中，氧化和亚硝化损伤的诱导导致脑血管炎症。《自由基生物医药》2013；60:282–291. doi:10.1016/j.freeradbiomed.2013.02.029。-内政部-项目管理咨询公司-公共医学

[3] Ahlers ST、Vasserman-Stokes E、Shaughness MC、Hall AA、Shear DA、Chavko M、McCarron RM、Stone JR。评估啮齿类动物急性和反复暴露于爆炸超压的影响：进一步了解爆炸以及爆炸对人类伤害的潜在影响。前神经病学。2012;3:32. doi:10.3389/fneur.2012.00032。-内政部-项目管理咨询公司-公共医学

[4] Ahlers ST、Vasserman-Stokes E、Shaughness MC、Hall AA、Shear DA、Chavko M、McCarron RM、Stone JR。评估啮齿类动物急性和反复暴露于爆炸超压的影响：进一步了解爆炸以及爆炸对人类伤害的潜在影响。前神经病学。2012;3:32. doi:10.3389/fneur.2012.00032。-内政部-项目管理咨询公司-公共医学

[5] Ahmed F、Plantman S、Cernak I、Agoston DV。血清生物标记物水平变化的时间模式揭示了小鼠暴露于单一低强度冲击波后复杂且动态变化的病理学。前神经病学。2015;6:114. doi:10.3389/fneur.2015.00114。-内政部-项目管理咨询公司-公共医学

[6] Ahmed F、Plantman S、Cernak I、Agoston DV。血清生物标记物水平变化的时间模式揭示了小鼠暴露于单一低强度冲击波后复杂且动态变化的病理学。前神经病学。2015;6:114. doi:10.3389/fneur.2015.00114。-内政部-项目管理咨询公司-公共医学

[7] Alford PW、Dabiri BE、Goss JA、Hemphill MA、Brigham MD、Parker KK。冲击波诱导的脑血管痉挛表型转换。美国国家科学院院刊2011；108:12705–12710. doi:10.1073/pnas.1105860108。-内政部-项目管理咨询公司-公共医学

[8] Alford PW、Dabiri BE、Goss JA、Hemphill MA、Brigham MD、Parker KK。冲击波诱导的脑血管痉挛表型转换。美国国家科学院院刊2011；108:12705–12710. doi:10.1073/pnas.1105860108。-内政部-项目管理咨询公司-公共医学

[9] Armonda RA、Bell RS、Vo AH、Ling G、DeGraba TJ、Crandall B、Ecklund J、Campbell WW。战时创伤性脑血管痉挛：战斗人员伤亡的最新回顾。神经外科。2006;59:1215–1225。doi:10.1227/01.NEU.000249190.46033.94。-内政部-公共医学

[10] Armonda RA、Bell RS、Vo AH、Ling G、DeGraba TJ、Crandall B、Ecklund J、Campbell WW。战时创伤性脑血管痉挛：战斗人员伤亡的最新回顾。神经外科。2006;59:1215–1225。doi:10.1227/01.NEU.000249190.46033.94。-内政部-公共医学

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低强度冲击波暴露会破坏大鼠脑内的胶质血管和神经血管连接，并导致慢性血管病变

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