在自然系统中使用机械方法推导捕食者功能反应

1.简介

生态学中一个长期存在的问题是测量捕食者的捕获率如何随猎物可用性而变化，即功能性反应。功能响应形状通常分为线性（I型）、双曲线（II型）或S形（III型）；霍林1959b，一). 生态学家在将捕食纳入种群和群落模型时通常使用这种分类(Turchin和Hanski，1997年;Fryxell等人，2007年;Serrouya等人，2015年)，II型是应用最广泛的模型(Rall等人，2012年). 功能性反应的形状会对人口和社区模型的结果产生重大影响。例如，类型III促进稳定性或共存，而类型II破坏捕食者-食饵动力学(默多克，1973年;辛克莱等人，1998年). 描述成对营养相互作用的功能反应对于理解高阶相互作用也很重要。例如，仅功能反应的形状就可以深刻地改变对捕食者介导的营养相互作用结果的预测(Abrams等人，1998年;Holt和Bonsall，2017年).

虽然功能性反应是捕食者-食饵理论的核心(所罗门，1949年)，大多数关于功能反应的实证研究都是在受控实验室或现场封闭条件下进行的（96%，n个=116项研究，审查人Pawar等人，2012年)在操纵猎物密度的情况下，记录捕食者的消耗量，并通过统计分析比较功能反应模型（称为现象学模型）。这些方法不太适合家畜范围相对较大的捕食者，可能无法重现野外的觅食条件。然而，确定自然系统中功能反应的形状往往受到多种因素的限制，包括样本量小、观察到的猎物密度梯度相对较窄、难以直接观察捕食者与猎物的相互作用或难以估计捕食者和猎物的数量(Gilg等人，2006年;Therrien等人，2014年;Suryawanshi等人，2017年;Ellis等人，2019年). 在野外观察到的捕食者捕获率的巨大变异性也会阻止我们区分功能性反应的形状，从而限制我们在复杂自然生态系统中准确模拟捕食者-食饵相互作用的能力(O'Donoghue等人，1998年;Vucetich等人，2002年;Chan等人，2017年). 此外，现象学模型未能确定调节捕食者捕获率的近似机制。在这种情况下，一种基于机械原理的方法来推导功能响应是很有吸引力的。

基于物种行为的可测量特征（例如速度、攻击和成功概率）推导功能性反应具有若干优点。与现象学模型相比，机械模型（1）允许根据捕食者的行为属性评估功能性反应的形状，（2）基于直接生物学解释的参数，因此有可能加强理论和数据之间的联系(Connolly等人，2017年). 捕食者-食饵相互作用的机械模型的数量正在增加，其中大多数旨在根据物种特征，特别是体型预测营养联系(Gravel等人，2013年;Ho等人，2019年;Portalier等人，2019年). 功能反应的机械模型进一步允许整合捕食者-食饵对来描述营养联系，这可以提高我们模拟复杂生态相互作用的能力。尽管它们很有用，但据我们所知，基于自然系统中捕食主要成分的机械模型在脊椎动物捕食者中几乎不存在。

利用在一个自然系统中收集的20多年来的行为、人口统计和实验数据，我们开发了一个机制模型，以评估一个多面手哺乳动物捕食者对各种猎物物种（4个捕食者-食饵对）的功能反应。我们方法的独创性在于评估功能反应（i）通过分解捕食的组成部分（搜索、追逐、捕获和处理猎物）和（ii）通过现场实验和详细的行为观察来参数化机械模型中包含的每个组成部分。我们着重于推导捕食者-食饵对的功能反应。我们使用长期野外研究的数据评估了模型的一致性，该研究估计了猎物密度和捕食者捕获率。我们还进行了敏感性分析，以确定捕食者捕获率变化的主要近因。最后，我们模拟了在野外观察到的猎物密度范围内，捕食成分的密度依赖性对功能反应形状的潜在影响。

该机械模型是为北极狐开发的(北极狐)，一种苔原生态系统的多面手捕食者，利用北极长期生态监测项目的高度详细的经验观测(Gauthier等人，2013年). 该系统为研究脊椎动物之间的捕食者-食饵相互作用提供了一些好处，包括相对简单的食物网、开阔的地形和连续的夏日日光，允许直接进行行为观察。北极狐是一种活跃的狩猎捕食者，夏天每天都会在其领地内长途跋涉(Poulin等人，2021年). 在大多数苔原生态系统中，旅鼠和鸟类（主要是蛋和幼鸟）是北极狐夏季食物的主要成分(Angerbjörn等人，1999年;Giroux等人，2012年). 旅鼠的种群周期为每3-5年出现一次峰值密度(Fauteux等人，2015年)北极狐对冻原候鸟的捕食压力通常在高旅鼠密度下释放(Summers等人，1998年;Béty等人，2002年;McKinnon等人，2014年). 令人惊讶的是，驱使旅鼠和鸟类之间这种众所周知的短期明显互惠关系的确切机制仍不清楚，但它们可能涉及狐狸的功能性反应(Summers等人，1998年;Béty等人，2002年).

一些研究试图使用现象学模型量化北极狐的功能反应(Angerbjörn等人，1999年;Eide等人，2005年;Gilg等人，2006年). 相对较小的样本量降低了先前研究完全区分不同形状功能性反应的能力。此外，以前的功能反应评估中没有考虑北极狐的囤积行为(Angerbjörn等人，1999年;Eide等人，2005年;Gilg等人，2006年). 像许多其他动物一样(Vander Wall，1990年)北极狐捕食的猎物比短期内消耗的猎物多，这种行为可以极大地提高猎物捕获率，例如，在鹅群觅食的狐狸可以囤积鸟类筑巢期间捕获的40%至97%的蛋(萨米利厄斯和阿里索斯卡斯，2000年;Careau等人，2008年). 虽然III型功能性反应以前被用于模拟狐-食饵种群动态(Gilg等人，2003年，2009)，食物囤积可以大大减少处理时间，因此可以使功能反应的形状呈线性或略微凸起(Oksanen等人，1985年).

2.方法

2.1、。学习系统

夏季，加拿大努纳武特比洛特岛西南平原（73°N；80°W）窝藏着一个更大的雪雁群(大西洋盲肠~20000对）。食虫候鸟也在研究区域筑巢，包括拉普兰龙普尔(矮脚Calcarius lapponicus矮脚Calcarius lapponicus)一种雀形目鸟类和几种滨鸟（主要是滨鹬属spp.和雨生植物spp.）。有两种小型哺乳动物，棕色(三枝柠檬)和衣领(groenlandicus二花介)旅鼠。棕色旅鼠具有3-5年周期的高振幅丰度旋回，而羽衣旅鼠具有低振幅旋回(Gruyer等人，2008年). 哺乳动物捕食者协会由北极狐和白鼬统治(白鼬). 北极狐是鹅的主要巢捕食者(Béty等人，2002年;Lecomte等人，2008年)、矶鹞(麦金农和贝蒂，2009年;Royer-Boutin，2015年)和雀形目鸟类(Royer-Boutin，2015年). 有关植物群落和一般景观的更多详细信息，请参阅Gauthier等人（2013年）.

模型参数化并使用了比洛特岛的数据进行评估，该岛自1993年以来一直对狐狸及其猎物进行监测。在1996年至2019年的10个夏季，我们使用双筒望远镜和瞄准镜（20×60x）在鹅群中央的一个或两个百叶窗上观察了觅食狐狸。

2.2. 功能反应的力学模型

我们以Holling圆盘方程为出发点，建立了功能反应的机械模型(霍林，1959a)受一般形式主义的启发Pawar等人（2012年）捕食被分解为四个不同的组成部分，即捕食者搜索、追逐、捕获和处理猎物。猎物（物种）的捕获率我)被捕食者[（f）(我)]即功能性响应，其形式如下：

其中α_我是捕获效率（km²/h） ，N个_我猎物密度（每公里猎物数量²)，以及小时_我猎物的处理时间（h/猎物）。捕获效率由捕食者速度的乘积获得(秒; km/h），反应距离(d日_我; km），检测(z（z）_我)、和攻击概率(k个_我)捕食者的猎物，以及成功概率(第页_我)一次袭击(表1):

追逐猎物的时间组合($\frac{{\mathrm{<trans\; data-src="T">T型</trans>}}_{\mathrm{<trans\; data-src="c">c（c）</trans>}\mathrm{<trans\; data-src="i">我</trans>}}}{{\mathrm{<trans\; data-src="p">第页</trans>}}_{\mathrm{<trans\; data-src="i">我</trans>}}}$)以及控制猎物的时间(T型_惯性矩)定义总体猎物处理时间(小时_我):

操纵时间包括进食或囤积猎物的时间。

α_我只取决于猎物密度，我们假设猎物是随机分布的。饱腹感不被视为限制获得率的潜在机制。事实上，狐狸捕食的猎物比短期内消耗的猎物多；例如，约4%(n个=128）和48%(n个=98）立即分别食用预产蛋和旅鼠(Careau等人，2007年). 由于狐狸在其夏季领地内觅食时很少遇到其他个体，也很少与其他个体发生互动，因此模型中未纳入捕食者干扰（49次互动，占研究区域狐狸118小时直接观察时间的0.9%）。完整的模型推导见补充材料（第1.1节）。

功能响应的一般模型（方程式1）允许线性（类型1）和凹面（类型2）功能响应形状之间的连续性，因为当处理时间可以忽略不计时，可以导出线性响应。为了使机械模型扩展为S形（类型3），我们在捕获效率组件中添加了密度依赖性，这些组件预计会随猎物密度变化（即反应距离、探测和攻击概率；见下文）。

2.3. 猎物特异性功能反应

我们根据每种被捕食物种的特征和反捕食行为，将通用模型（方程式1）应用于它们(图1). 每种猎物的具体模型见补充表S2.

对于鹅巢，第一个修改是添加了一个完整和部分巢穴捕食组件。这种修改是必要的，因为捕食者的成功攻击并不总是导致完全的抓捕(Bêty等人，2002年)这可能会影响操作时间，并最终影响采集率。第二个修改是将通用模型拆分为两个组件。第一组分模型模拟了雌鹅孵化时或一只保护成虫距离巢小于10米时鹅巢的捕获率（有人看守的巢；图1A). 第二个成分模拟了当两个成虫都离蜂巢>10 m时，孵化间隙内鹅巢的捕获率（无人值守的蜂巢；图1B). 由于鹅可以主动保护它们的巢免受北极狐的侵害，它们在巢中的存在强烈影响了狐狸的觅食行为(萨米利厄斯和阿里索斯卡斯，2001年;Béty等人，2002年). 这种反捕食行为转化为捕获效率组件的变化。因此，对于有人看管或无人看管的鹅窝，分别估算捕获率的参数值(补充表S1). 当一个巢穴由一只非常显眼的雪雁看守时，我们假设巢穴检测概率为1d日(图1A). 对于无人值守的巢穴，我们使用了从人工巢穴实验中获得的检测概率函数(补充图S1). 有时，如果父母在孵化休息期间发现狐狸并迅速返回巢穴，无人看管的巢穴可以得到保护。像有人看守的巢穴一样，我们因此估计了成功的概率(第页)和完全离合捕食概率(P（P）_c（c）)用于无人值守的巢穴(图1B). 第三个也是最后一个修改是引入嵌套出席概率(w个). 我们通过结合雌鹅在巢穴上的平均时间和雌鹅孵化期间雌鹅与巢穴之间的平均距离来估计这个参数(Reed等人，1995年;Poussart等人，2000年; 看见补充材料第1.2节）。

对旅鼠的一般模型（方程式1）进行了简化，因为我们假设一旦在内部检测到旅鼠，狐狸就会系统地发起攻击d日(图1C). 矶鹞和雀形目鸟类表现出多种反捕食行为（例如分心显示），以避免被捕食者发现巢穴(史密斯和爱德华兹，2018年). 然而，一旦被狐狸发现，矶鹞和雀形目鸟类就无法保护它们的巢穴。因此，我们假设一旦检测到巢穴，它总是预先确定的（攻击概率为1，模型中不包括追逐时间；图1D).

我们在研究系统中观察到的密度范围内，将密度依赖性纳入鹅和旅鼠模型。对于包含密度相关性的每个参数，分别将最小和最大参数值与最小和最大猎物密度关联，以计算密度相关性的斜率和截距。在鹅模型中，我们修改了有人参与的巢穴的攻击和成功概率，以及无人参与巢穴的反应距离和检测概率。在旅鼠模型中，我们增加了反应距离、检测和成功概率的密度依赖性。这些补充的理由是，捕食者可能会形成搜索大量猎物的图像，这可以提高他们对猎物的探测能力(Nams，1997年;石井和岛田，2010年). 由于捕食者也可以随着猎物密度的增加增加其攻击率和成功率，因此我们增加了攻击和成功概率的密度依赖性。我们没有将密度依赖性纳入雀形目鸟类和矶鹬的巢穴模型，因为我们的研究系统中观察到的巢穴密度范围可能太小，无法影响狐狸的行为（最多12个巢穴/km²相比之下，每公里最多有926个鹅巢和414只旅鼠²). 请参见补充材料（第1.3节），了解更多关于纳入密度依赖性的详细信息。

该模型在R v.3.6.0中实施(R核心团队，2019年).

2.4。参数值

模型参数化主要使用Bylot Island的数据，但在缺少数据时也使用文献中的数据。参数由使用人工巢穴的野外实验得出，或使用北极狐GPS跟踪数据和对觅食狐狸的直接观察进行估计(补充表S1). 请参见补充材料（第1.2节），详细描述提取每个参数的方法。

2.5。评估机械模型和经验捕食者捕获率之间的一致性

每年使用两种独立的方法在野外评估不同猎物密度下的捕食者捕获率。这些数据不允许验证功能性反应的形状，但它们提供了一种方法来评估在我们的研究系统中观察到的不同猎物密度下估计猎物捕获率时机械模型的性能。

首先，我们通过在1996年至2019年的鹅孵化期内对10个夏季的觅食狐狸进行直接观察，获得了鹅卵和旅鼠的捕获率（有关行为观察的详细信息，请参阅Béty等人，2002年;Careau等人，2008年). 每年，捕获率的计算方法是：捕获的猎物总数（鹅蛋或旅鼠）除以单个狐狸的观察狩猎总长度。将鹅卵的采集率除以年平均卵粒大小，估算出一窝蛋的采集率。在信息可用的年份，我们还计算了有人看守和无人看守巢穴的获取率。我们通过对位于观察区（范围：0.5–3 km）的鸟巢进行目视计数来估算每年的鹅巢密度²)在潜伏期（1996年至1999年、2019年）或超过固定0.2公里²在鹅群集中监测的核心区域内的地块（2004年至2005年、2015年至2016年）。从1994年到2009年，我们每年用捕捉器估计旅鼠密度，从2004年到2019年，用活体捕捉器估计（见Fauteux等人，2018年方法）。我们总结了棕色和有领旅鼠的密度估计值。

其次，我们通过每年（2005-2013年）监测雀形目鸟类和矶鹬巢穴的命运来获得雀形目和矶鹞巢穴获取率(Gauthier等人，2013年;McKinnon等人，2014年). 巢穴密度估计为8公里内发现的雀形目鸟类和矶鹞巢穴数量²在整个繁殖季节系统地搜索地块。我们通过使用巢穴的日存活率来估计巢穴内容物（蛋或小鸡）的获取率(数字减影器)，研究地块中发现的巢穴总数(N个_总计)、地块中觅食的狐狸数量(N个_狐狸)以及狐狸捕食的巢穴比例(P（P）_狐狸). 自从狐狸在拜洛特建立领土配对(Rioux等人，2017年)，我们假设有两只狐狸在研究区觅食。我们还认为，狐狸应承担100%的责任(n个=19）和81%(n个=25），如摄像机监测所示(麦金农和贝蒂，2009年;Royer-Boutin，2015年). 采集率的估计值可通过以下方式获得：

使用logistic暴露方法模拟每日巢存活率(Shaffer，2004年). 有关每日巢穴存活率计算和巢穴监测方法的更多详细信息，请参阅Royer-Boutin（2015）.所有猎物物种的密度估计值均标准化为每公里巢数².

2.6。不确定性和敏感性分析

我们通过使用拉丁超立方抽样技术（蒙特卡罗方法的有效实现；Marino等人，2008年). 该分析使我们能够调查由参数输入的不确定性和可变性产生的模型输出中的不确定性。每个参数由基于经验数据分布的概率分布（均匀或正态截断）表示(补充表S1). 对于某些参数，生物信息是有限的，因此我们分配了一个均匀分布，允许由最小值和最大值限定的大范围。然后对每个分布应用拉丁超立方体采样(N个=1000次迭代）。该方法涉及将概率分布划分为N个在不进行替换的情况下进行采样的等概率区间，导致N个使用每个参数值组合的模型迭代。这种方法允许我们探索每个参数的整个范围，其中大多数包括各种环境条件（例如，天气条件、猎物可用性）。我们使用经验累积分布计算了模型输出的中位数、第90、95和99个百分位。

我们还进行了局部敏感性分析，以确定在我们的研究系统中观察到的猎物密度范围内的机械模型的关键参数。在保持其他参数不变的情况下，我们将每个参数值修改了±100%，并评估了这种变化如何影响捕食者的捕获率（表示为变化的%）。

3.结果

1996年至2019年，我们在鹅群中观察到狐狸觅食124小时，平均鹅巢密度为409个巢/km²（范围：100–926巢/km²)旅鼠密度为193 ind./km²（范围：11–414英寸/km²;补充表S3). 根据对觅食狐狸的直接观察，鹅巢的平均捕获率为0.61窝/狐狸/h（范围：0.19–1.82窝/狐狸.h(补充表S3). 获得的大多数蛋（67%）来自无人看管的鹅窝，33%来自有人看管的鹅窝(n个= 218). 雀形目鸟类平均巢密度为7.7个/km²（范围：6.1–12.3巢/km²)，矶鹞密度为2.5个巢/km²（范围：1.0–5.9巢/km²;补充表S4). 根据巢穴监测，雀形目鸟类和矶鹞巢穴的平均捕获率分别为0.10个巢穴/狐狸/h（范围：0.03–0.28个巢穴/fox/h）和0.04个巢穴/fox/h（幅度：0.002–0.169个巢穴/h）(补充表S4).

不确定性分析表明，同时改变机械模型中使用的所有参数会使狐狸的捕获率发生很大变化(图2). 尽管如此，在我们的研究系统中观察到的猎物密度范围内，没有任何参数组合导致所有猎物物种的饱和功能反应：在所有模拟中，最大猎物密度下的捕获率都低于饱和点（见图2，补充图S5). 根据在观察到的猎物密度范围内估计的参数值，饱和时的捕获率为鹅窝8个窝/狐/h，旅鼠17个窝/狐狸/h，雀形目鸟类166个窝/fox/h，矶鹞窝26个窝/福克斯/h。根据猎物种类的不同，野外观察到的大多数或所有狐狸捕获率都在机械模型得出的值的99%以内(图2). 野外观察到的最高捕获率也远低于所有猎物物种的估计饱和点(图2). 由于鹅巢模型分为有人值守和无人值守的鹅巢，我们还分别计算了每种情况下的捕获率。根据机械模型得出的无人看管巢的鹅巢捕获率高于有人看管巢，这与经验估计一致(补充图S6). 虽然大多数（66%）的野外采集率估计值都在无人值守的鹅巢模型输出的95%以内，但当巢密度超过200个/公里时，所有值都低于模型中值²(补充图S6). 这可能表明，在相对较高的密度下，对无人看管巢穴的比例估计过高。

敏感性分析表明，捕食者速度是所有被捕食物种功能反应的一个影响参数(图3). 与有人值守的鸟巢相比，无人值守鸟巢的相关参数对鹅巢获得率的影响更大(图3A). 与操作时间变化相关的鹅窝捕获率变化幅度随窝密度的增加而略有增加。旅鼠捕获率不受追逐和操纵时间的影响，而探测距离、探测和成功概率的影响相当于捕食者的速度(图3B). 同样，雀形目和鹬巢的功能反应模型对操纵时间的变化不敏感，而探测距离和探测概率的影响相当于捕食者的速度(图3C).

将密度依赖性添加到鹅和旅鼠模型中，对我们研究系统中观察到的中低密度的捕获率影响相对较小。在捕获效率成分不依赖密度或依赖密度的模型之间，功能响应的形状略有变化（允许I型和III型之间存在梯度）。在高密度下，捕获率仍远低于饱和点，在1000个鹅巢/km时，最大差异为1.4个巢/狐狸/h²和2.1只旅鼠/狐狸/小时，每公里450只旅鼠²在模型之间找到(图4).

4.讨论

得益于过去20年收集的行为、人口统计学和实验数据，我们开发了一个北极狐对四种猎物的功能反应的机械模型。我们的模型沿着从线性到S形的梯度导出了每对捕食者-食饵的功能反应的形状。根据该机制模型得出的捕食者捕获率与现场观察结果一致，并确定了驱动捕食者捕获速率的主要近因机制。在所有被捕食物种中，捕食者速度是一个有影响的参数，而处理时间对捕获率的影响有限。虽然III型功能性反应以前被用于模拟狐-食饵种群动态(Gilg等人，2003年，2009)，我们的模拟表明，在我们的研究系统中观察到的最高猎物密度下，捕食者的捕获率并没有受到系统的限制。我们的模型允许对捕食者-食饵对的功能反应进行机械解释，并可以扩展到涉及多个捕食者和被捕食物种的更复杂模块。

我们的研究结果补充了越来越多的研究表明，在自然界中观察到的最高猎物密度下，捕食者可能不会系统性地吃饱或饱和(Novak，2010年;Chan等人，2017年;普雷斯顿等人，2018年). Holling的功能反应模型（II型和III型），通常用于人口动力学模型(Turchin和Hanski，1997年;Gervasi等人，2012年;Serrouya等人，2015年)，预测捕食者捕获率最终会在高猎物密度下饱和。根据允许我们同时改变所有捕食成分的机械模型，我们没有发现在自然系统中观察到的最高猎物密度下北极狐饱和的证据。有几个因素可以解释这个结果。首先，北极狐的囤积行为可以通过限制与消化和饱腹感相关的限制条件，从而大大缩短处理时间，即使在高猎物密度下，也可以使功能反应形状呈线性或略微凸起(Oksanen等人，1985年). 第二，虽然捕食者的捕获率理论上必须受到高猎物密度下的处理和/或消化的限制，但在自然系统中很少观察到达到饱和点所需的猎物密度。事实上，对野外饱和功能反应的经验支持相对较少，主要来自受控实验室实验，在这些实验中，猎物密度的范围可能超过自然界中观察到的范围[99%的II型功能反应来自受控实验室实验(n个=61项研究）；审核人Rall等人，2012年]. 当使用机械方法推导功能响应时，可以避免此类问题。我们系统的一个特殊性是存在一个大型鹅群体，其中的猎物密度可能非常高（高达900个巢/km²). 有趣的是，即使在这种情况下，我们也没有发现捕食者饱和的证据。

历史上，生态学家采用了一种分类方法来定义功能反应。线性功能响应传统上归因于滤波器馈线(Jeschke等人，2004年)无脊椎动物为双曲线形状（II型），脊椎动物捕食者为S形形状（III型）(霍林1965，但请参阅Hassell等人，1977年). 尽管这种分类在介绍性文本中有一些启发性价值，并且在需要分类的某些研究方面可能有用，但类型I、II和III应简单地视为连续统中的特殊情况。我们的研究没有使用先验形状来描述功能性反应，而是说明了机械模型如何生成将猎物密度和捕食者捕获率联系在一起的函数，这些函数与食物网中观察到的密度范围是特定的，因此更具相关性。考虑功能反应对捕食者-食饵模型结果的强烈影响(Abrams等人，1998年;辛克莱等人，1998年)这样的特定功能应该可以提高我们充分模拟和量化自然群落中物种相互作用强度的能力。

尽管越来越多的研究表明某些机制（例如促进、干扰）可能发生在功能性反应中，但我们没有将捕食者依赖纳入功能性反应模型(Novak等人，2017年). 然而，北极狐保持着夏季领地（平均9.6公里²)低重叠（Grenier-Potvin和Berteaux提交的手稿），防止领土内的潜在干扰。因此，我们相信捕食者密度的变化不会影响我们的主要结论。尽管如此，该机制模型可以扩展到更复杂的捕食者-食饵系统，包括捕食者干扰。

栖息地特征可能会影响机械模型的几个参数，因此功能响应的形状和大小可能会受到景观结构复杂性的调节(托斯卡诺和格里芬，2013年;Barrios-O'Neill等人，2015年). 例如，在茂密的植被中，北极狐对巢穴的探测距离可能较低(Flemming等人，2016年)，位于湿地和只有游泳才能到达的小岛上的巢穴的攻击概率可能更低(Lecomte等人，2008年;Gauthier等人，2015年)攻击的成功概率可能会受到提供避难所的旅鼠隧道复杂网络的影响。对结构复杂性对功能性反应的影响的探索仍然很少（但请参见李普希斯和海恩斯1986;2013年托斯卡诺和格里芬;Barrios-O'Neill等人，2015年)，需要更多的实证研究来将这些变化源整合到机械模型中。

机械模型的输出与现场观察结果基本一致。然而，增加更多的复杂性可以提高其性能和我们识别捕食者捕获率主要驱动因素的能力。例如，群体防御和相互警惕是在高猎物密度下可能降低捕食者捕获率的额外因素(克拉克和罗伯逊，1979年). 虽然没有证据表明鹅有群体防御(Béty等人，2001年)，白鹅可以从附近筑巢的邻居提供的警惕和预警中受益(萨米利厄斯和阿里索斯卡斯，2001年). 超过鹅巢密度的阈值后，随着巢密度的增加，这种反捕食行为可以减少无人看管的巢的比例。巢穴出勤概率是鹅模型的一个重要参数，相互警惕可以部分解释为什么在中等高巢穴密度的野外观察到的捕获率低于模型中值(图2A).

一种经常被用来解释共享一个共同捕食者的两个猎物之间明显的互惠关系的机制是捕食者饱和或饱腹(霍尔特，1977年;Abrams和Matsuda，1996年). 我们的结果表明，在我们的研究系统中观察到的最高旅鼠密度下，北极狐并没有达到饱和。这表明高旅鼠密度对北极鸟类繁殖成功短期积极影响的潜在机制(Béty等人，2002年;Blomqvist等人，2002年)可能不是捕食者的饱足或饱和。相反，鸟类和旅鼠之间明显的互惠关系可能是由功能反应的其他组成部分的变化引起的。例如，有人看守的鹅窝的攻击概率可能与旅鼠密度成反比，或者捕食者的每日旅行距离（速度）可能与旅虫密度有关。我们的敏感性分析表明，攻击概率不是猎物捕获率的强大驱动因素，而捕食者速度是所有猎物物种的一个影响参数。因此，通过捕食者活动预算的变化（例如，由于捕食者的繁殖状态或饥饿程度），旅鼠诱导的捕食者速度变化可能是解释旅鼠和北极鸟类之间明显互惠关系的另一种假设。在其他系统中观察到功能反应成分的密度依赖性变化，并可能在功能反应中产生非线性(哈塞尔等人，1977年;艾布拉姆斯，1982年). 下一步是将所有被捕食物种整合到一个机械多物种功能反应模型中，以充分确定自然群落中间接相互作用的主要近因。

5.结论

以前对功能性反应的研究通常试图区分预定的功能性反应形状。我们的研究表明，基于捕食主要成分的经验估计的机械模型如何产生特定于给定食物网的一系列猎物密度的功能性反应。为了解开捕食者-食饵种群动态的直接驱动因素，并提高我们对自然群落中捕食者-媒介相互作用的理解，需要这种机械衍生的功能反应。尽管解决生态网络中的每一对相互作用是不现实的，但我们的机械模型为研究高阶效应提供了一个起点，例如猎物物种之间可能出现的间接相互作用。

数据可用性声明

本文中包含了研究中提出的原始贡献/补充材料，可向相应作者进行进一步查询。

道德声明

动物研究由Capture技术审查和批准，固定程序由UQAR动物护理委员会（CPA-64-16-169 R2）批准。

作者贡献

AB、DG和JB构思了这项研究。AB、DG、DB、GG、JC、VC、NL、C-CJ、PR-B和JB收集数据。AB、PR-B和JC分析了数据。AB用所有作者的贡献写了这份手稿。所有作者都参与了这篇文章并批准了提交的版本。

基金

这项研究依赖于极地大陆架计划（加拿大自然资源部）和加拿大Sirmilik国家公园的后勤援助。该研究由以下机构资助（按字母顺序）：北极鹅合资企业、加拿大创新基金会、加拿大研究主席计划、加拿大野生动物服务局、魁北克自然基金会技术、加拿大印度和北方事务部国际极地年计划、，加拿大自然科学与工程研究委员会、ArcticNet卓越中心网络、北方生态系统倡议计划（加拿大环境部）、北方科学培训计划、努纳武特野生动物管理委员会、加拿大极地知识组织、魁北克里穆斯基大学、拉瓦尔大学和W。加菲尔德·韦斯顿基金会。

利益冲突

作者声明，这项研究是在没有任何可能被解释为潜在利益冲突的商业或财务关系的情况下进行的。

致谢

我们特别感谢多年来在野外工作中帮助我们的许多人，感谢米塔塔利克猎人和陷阱组织以及加拿大公园公园的工作人员提供的帮助。我们衷心感谢两位评审员提出的建设性和相关的意见。这篇文章发表在BioRxiv上(Beardsell等人，2020年).

补充材料

本文的补充材料可以在以下网站上找到：https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fevo.2021.630944/full#补充-材料

参考文献