捕食者介导的旅鼠和滨鸟之间的相互作用：替代猎物假说的检验

摘要

替代猎物假说（APH）表明，捕食者对波动的啮齿动物种群的功能和数量反应可能导致其他可用猎物（如鸟蛋）捕食压力的年度变化。大多数为北极鸟类种群中APH提供证据的研究都是在东半球进行的，而西半球种群中出现的APH证据少得多。我们测试了这样一个假设，即随着旅鼠数量的减少，对滨鸟巢穴的捕食压力会增加，这是因为在加拿大北极东部地区，旅鼠和滨鸟之间通过共同的捕食者进行了明显的竞争。在加拿大努纳武特比洛特岛的5年时间里，我们发现，如人工巢穴所测，旅鼠的数量对捕食风险有显著的负面影响。人工巢穴的存活概率也与狐狸的丰度呈负相关，但与繁殖鸟类捕食者的丰度呈正相关，这可能是由于捕食者排斥鸟类捕食者巢穴。真实巢穴的每日巢穴存活模型也表明，巢穴存活的年际变化最好由旅鼠的丰度来解释。人工巢穴和真实巢穴的综合结果表明，旅鼠种群的波动可能对加拿大高北极地区滨鸟蛋的捕食压力产生间接影响，尽管解释观察到的关系的机制需要进一步研究。

Résumé

《替代方案》（HPA）建议，应根据《替代方案压力年表》（autres proies disponse）的变化，确定替代方案的功能和数量。La plupart desétures qui ont fourni des preuves appuyant l'HPA chez les populations d'oiseaux arcticques ontéréalisées dans l'hémisshère est；普鲁韦斯的博库通·莫恩斯（beaucopus moins de preuves）支持当地人口的HPA ontémergédes populations de l'misphyère ouest。Nous avons testél’hypohèse selon laquelle la pression de prédan les nids de limicoles augmente a mesure que l’abondance des lemmings redimued，the reason de la competition appearente entre le lemmings-et les limicole via leurs pr eredateurs commons dans l’est du Arctique canadian。加拿大努纳武特省拜洛特市5 ans Sur l’壪le Bylot区，nous avons trouvéque l'abondance des lemmings avait un effect négatif signification of Sur le risque de prédation，tel que mesurépar les nids artificiels。人工种族灭绝调查的概率（Les probabilityés de survie des nids artificielsétaient reliées de façes on négativeál’abondance des renards mais ellesétaie ent positivement associationées a l’abendance des pr dateurs aviens nicheurs），可能存在的原因（relation on the exclusion des autres pr dateours autours des nides predateurs aviens）。《日常监管条例》（Les modèLes de survie de quotidienne des vrais nids）是一部独立的《监管条例》年鉴间的变化》（aussi que la variation internuelle de la survie des nidsétait mieux expliquee e par l’abondance des lemmings）。结果表明，该地区的生活环境和人工环境发生了明显的波动，旅鼠种群似乎避免了无效的间接压力。

Mots-clés公司：竞技表演，北极，nids artificiels，贝氏杯、成功脱硝、国家调查、，白腰滨鹬

介绍

最佳觅食理论预测，当面对两种猎物类型时，捕食者应最大限度地消耗优质且易于捕获的猎物，增加营养价值，同时降低捕获的能量成本，从而最大限度地提高摄食率（Macarthur和Pianka 1966，Krebs等人，1977年). 如果有两种具有相同营养价值和相同捕获成本的猎物，那么决定猎物选择的因素很可能是这两种猎物类型的相对密度。捕食者可能会形成搜索高密度猎物的图像，并将注意力集中在该猎物上，直到其耗尽到一定的密度阈值以下，此时捕食者将转向另一个高密度的猎物(默多克1969,康奈尔1976). 在实验期间(Bergelson 1985年,乔恩1988,休斯和克罗伊1993)和间接证据(Summers等人，1998年)由于捕食者的转换以前在脊椎动物中有记录，很少有研究通过将行为观察与捕食者和被捕食物在自然循环系统中的丰度的详细研究结合起来，直接观察到捕食者的切换(Underhill等人，1993年,Bêty等人，2002年).

具有猎物循环的系统提供了极好的自然实验室来研究捕食者的转换，因为猎物密度发生了显著且易于测量的变化(Gilg等人，2003年). 许多高北极系统的特点是周期性的小啮齿动物种群(2005年Ims和Fuglei). 因此，捕食者的转换行为被认为是导致共存鸟类种群波动的原因(Angelstam等人，1984年,Summers等人，1998年,Béty等人，2002年,Blomqvist等人，2002年). 替代猎物假说（APH）表明，捕食者对波动的啮齿动物种群的功能和数量反应导致了对其他可用猎物（如鸟蛋）的年捕食压力的周期性变化(缺少1954,Angelstam等人，1984年).

在功能反应强烈的情况下，当小型啮齿动物数量充足时，对替代猎物的捕食压力应较低，而当小型啮齿类动物数量减少时，对其他猎物的掠夺压力应增加。实际上，替代猎物的捕食压力应与小型啮齿动物的数量成反比。当捕食者对首选猎物有强烈的数量反应时，这种关系可以得到加强。例如，如果由于前一年的成功繁殖导致捕食者数量增加（即1年的时滞），那么在小啮齿动物丰度较低的年份（紧接着小啮齿类动物丰度较高的年份），替代猎物的捕食压力应更高。

西伯利亚北极筑巢鹅的小型啮齿动物种群波动与鸟类繁殖生产力之间的相关性已被证明(Summers等人，1998年,Nolet等人，2013年)和加拿大(Morrissette等人，2010年)西伯利亚的滨鸟(Summers等人，1998年,Blomqvist等人，2002年). 这些相关性被假设是由北极狐的功能和数值反应引起的(白狐)然而，大多数研究并没有直接测量（a）狐狸是否是鸟蛋和小鸡的重要捕食者，或（b）北极筑巢鸟类捕食风险和/或巢穴成功率的变化。相反，捕食压力指数（狐狸种群密度和/或旅鼠数量）与鸟类繁殖生产力指数（迁徙或越冬期间捕获的幼鸟比例）之间的相关性经常被用来暗示捕食者转换是导致北极筑巢鸟类种群循环的机制(Summers等人，1998年). 此外，为数不多的直接测量繁殖地鸟类捕食风险和/或巢穴生存变化的研究涉及鹅等大型猎物(Béty等人，2002年).

最后，大多数为北极鸟类APH提供证据的研究都是在东半球进行的(Underhill等人，1993年,Summers等人，1998年,Blomqvist等人，2002年). 在西半球北极鸟类种群中测试APH的4项研究中(Bêty等人，2001年,Smith等人2007a,史密斯2009,赖特和安达信2011)，只有一半的人找到了支持这一假设的证据(Béty等人，2001年,Smith等人2007a). 本研究的主要目的是调查加拿大北极东部地区滨鸟繁殖与旅鼠数量之间的间接关系。在努纳武特的拜洛特岛，先前的研究已经证实旅鼠是北极狐的主要猎物(Giroux 2007年,Giroux等人，2012年)，而对滨鸟巢穴的摄像机监测显示，北极狐是滨鸟巢穴的主要捕食者(麦金农和贝蒂2009). 因此，我们预测，由于旅鼠和滨鸟通过共同捕食者北极狐进行明显竞争，旅鼠数量减少，滨鸟巢穴（通过人工巢穴测量）的捕食风险将增加。同样，我们预测，随着旅鼠数量的减少，真正的滨鸟巢穴的存活率将下降。

方法

研究区域和物种

该研究于2005-2009年夏季在加拿大努纳武特地区Sirmilik国家公园的Bylot岛候鸟保护区内的两个研究地点进行。前8公里²现场（现场1）位于Qarlikturvik山谷内（72°53′N，78°55′W），第二个4 km²现场（现场2）位于南部30公里处，靠近一只大雪雁(雪雁)殖民地。我们为站点1选择了一个更大的搜索区域，因为该站点每年可用的巢穴搜索者数量是该站点的两倍（站点1有2个巢穴搜索器，站点2有1个巢穴查询器）。由于站点2的巢穴搜索工作量较低，没有发现足够的真实巢穴来进行巢穴存活分析。这两个地点的特点都是低地，由中生苔原和多边形湿地组成，高地主要由中生和旱生苔原组成(杜克洛斯2002).

在拜洛特岛，研究期间筑巢最多的滨鸟是贝尔德鹬(贝氏杯)和白背鹬(白腰滨鹬). 这两个物种都在地面上筑巢，密度相对较低（<10个巢穴km），没有巢穴覆盖⁻²). 如前所述，对鸟巢的摄像头监测显示，北极狐是比洛特岛上滨鸟巢穴的主要捕食者(麦金农和贝蒂2009). 在我们的研究地点，其他潜在的巢穴和雏鸟捕食者可能包括（按重要性排序）；长尾Jaegers(长喙星)、海鸥(大口落叶松)、沙丘起重机(加拿大格鲁斯; 2010年摄像头记录2例；B存在性个人观察），寄生性Jaegers(寄生链球菌)、普通乌鸦(珊瑚珊瑚)还有貂皮(白鼬).

棕色(西伯利亚柠檬)和衣领(groenlandicus二花介)研究区常年有旅鼠出没(Duchesne等人，2011年). 尽管棕色旅鼠的周期更为明显，但这两个物种的种群以3至4年为一个周期(Gruyer等人，2008年). 所有潜在的滨鸟捕食者都可以捕食旅鼠(Therrien等人，2014年)因此可以被认为是共同的捕食者(Béty等人，2002年).

旅鼠丰度

我们根据捕捉捕捉（如Gruyer等人，2008年)于7月23日至8月3日在1号点和7月11日至7月14日在2号点进行，对应于海鸟的孵化和育雏期较晚。由于后勤原因，现场之间的采样日期不同（现场2在季节早些时候关闭）。博物馆专用捕捉器沿2条样带线放置在1号场址的2块样地（1块位于湿草地栖息地，1块位于中美洲栖息地）和2号场址（中美洲生境）的1块样地中。在站点1的前2年，每条样带线有25个站点，相距15 m，每个站点在2 m半径内由1个圈闭组成，共有25个圈闭。我们连续10天每天检查陷阱，总计约1000个陷阱夜（TN）。

从2007年起，通过延长样带，两个站点的每条样带的站点数量分别增加到68个（2007-2008年）和80个（2009年），每个站点的陷阱数量在2m半径内增加到3个。每天对存水弯进行3至4天的检查，站点1总计1224–1920 TN，站点2总计612–960 TN。根据我们对拜洛特岛旅鼠家庭范围大小的了解（棕色和羽冠旅鼠分别为～7公顷和14公顷；Gruyer 2007年)通过延长样带增加捕获努力可能会增加捕获概率，从而在估计中引入偏差；然而，2007年后，我们的诱捕努力继续增加，但每个诱捕夜晚的捕获量有所下降，这为这种偏见的后果微乎其微提供了一些支持。

旅鼠丰度指数计算为每100 TN捕获的旅鼠数量，并分别计算每个地点的数量。

捕食者丰度

我们分别计算了这两个研究地点的狐狸丰度指数，基于（1）出生狐狸巢穴的确认和（2）捕获和观察个体识别的成年北极狐。对拜洛特岛北极狐的初步家域分析（D.Berteaux和A.Tarroux的个人观察）表明，狐狸的夏季活动仅限于距离其巢穴约7公里。基于这些数据，我们在每个研究地点的每一侧沿4个基本方向构建了一个长达7公里的象限。然而，由于不合适的区域（海洋、冰川）和/或无法到达的栖息地（悬崖），这些区域仅限于较小的地理区域（182 km²以1号场址为中心，距离165km²集中在2号场址），自2003年以来，在该场址内对狐狸巢穴进行了深入调查（详情见Szor等人，2008年).

我们通过观察幼崽确认了巢穴的繁殖状态，如吉鲁（2007）。根据每个出生狐狸巢穴2只成年的假设以及捕获或观察到的与出生狐狸巢巢无关的其他个体的数量，计算确定研究区域内的最小成年数量。然后将数据转换为每100 km的个体数²虽然我们每年都会通过捕获-标记-再捕获计划和详细的巢穴调查对狐狸的数量进行集中监测(Cameron等人，2011年)，在研究区域内，瞬态狐狸总是有可能未被发现；然而，我们没有发现证据表明这些事件的分布会严重影响我们的结果。

我们还测试了鸟类捕食者数量的影响（黑鸥和海鸥；斯特科卡里乌斯spp.和拉鲁斯人工巢穴的捕食风险。鸟类捕食者丰度指数是通过将182公里范围内发现的雀巢和鸥巢数量乘以2（每个巢的成虫数量）得出的²以1号场址和165km为中心的捕食者研究区²捕食者研究区域集中在站点2，如前所述。然后，我们将数据转换为每100公里的个人数²。由于我们无法提供非繁殖个体数量的估计值，我们的指数可能低估了实际的鸟类捕食者数量；然而，它对这两个研究地点筑巢捕食者丰度的年际变化提供了最好的估计。

Shorebird繁殖

捕食风险

2005年至2009年，我们在1号场址进行了人工巢穴监测，2007年至2009年间在2号场址开展了人工巢巢监测。在北极，人工巢穴可以提供相对捕食风险的可靠测量，因为它们可以控制与真实巢穴相关的异质性（时间、空间、种间和种内行为差异；McKinnon等人2010a). 当使用人工巢穴作为真实鸟类巢穴成功的替代措施时，如果它们吸引了不同的捕食者，则可能会出现外部有效性问题(摩尔和罗宾逊2004,Faaborg 2010年). 在我们的研究中，这个问题是通过在研究期间用放置在真实巢穴和人工巢穴的摄像头识别捕食者来解决的(麦金农和贝蒂2009). 我们的摄像机监测结果显示，北极狐是真实巢穴和人工巢穴中的主要捕食者(麦金农和贝蒂2009)jaegers和海鸥以较小的比例破坏人工巢穴。在其他北极地区，摄像机监测显示，真正的滨鸟巢穴被北极狐、豹和海鸥破坏(卡特尔和蒙哥马利1985,Liebezeit和Zack 2008).

我们在合适的滨鸟筑巢栖息地随机放置了40个人工巢穴，覆盖范围约4 km²在每个现场。人工巢穴的密度在比洛特岛观察到的海鸟筑巢密度范围内。每个人工巢由4只日本鹌鹑组成(鹌鹑)鸡蛋放在地上的一个小凹地里。为了减少人工巢穴的人类气味，研究人员用橡胶靴后跟做了巢穴凹陷，不跪在巢穴上，在处理鸡蛋时戴上橡胶手套。鹌鹑蛋的颜色和大小与滨鸟的相似，而形成的凹陷与滨鸟使用的简单巢穴刮痕相似。巢穴在同一时间段内被布设，并由小木棍或自然物体（岩石或羽毛）将其安置在离巢穴5至7米的地方。一旦部署，在12小时、24小时和72小时对人工巢穴进行检查，然后每3天检查一次，直到暴露9天。对于就诊间隔>24小时的患者，由于不知道确切的失败日期，因此假设失败时间发生在采样间隔之间的中点。人工巢穴监测在繁殖季节进行了两次，分别对应孵化的早期和晚期。

嵌套成功

我们在每年6月初至7月初的早期产卵和孵化期间寻找滨鸟巢穴。在每年的早期产蛋和孵化期内，巢穴搜寻者都会走访一组样带，以确保整个研究区域的系统覆盖。在研究的后期（2007年至2009年），通过绳索拖曳，对研究区域内其他较小的研究地块（400×400 m）进行了更深入的搜索。巢由小木棍或自然物体（岩石或羽毛）标记，放置在离巢5至7米的地方。

使用浮选法估计每个巢穴的孵化阶段(Liebezeit等人，2007年). 贝尔德鹬和白背鹬的潜伏期为21天(2002年莫斯科和蒙哥马利,麦金农和贝蒂2009). 这两种鸡通常在孵化后24小时内离开巢（L.McKinnon和J.Béty的个人观察）。在孵化期间，每隔2-5天观察一次巢穴。在预计孵化日期后的2天内，每天都会访问巢穴，以最大限度地提高记录巢穴结果的概率。如果在孵化日期附近发现一个空巢，很难确定该巢是成功孵化还是刚刚孵化之前就被弃用，因为成功孵化的巢中通常没有明显的孵化迹象（即，没有鸭和鹅巢中发现的大蛋残骸或膜）。如果满足以下一个或多个标准，则认为巢穴成功（至少孵化一个蛋）：（1）在巢穴中发现小鸡，（2）在接近预计孵化日期的巢穴材料中发现蛋壳残留物(Mabee等人，2006年)，（3）在最后一次访问的日期，蛋正在孵化（星号和/或圆点），下一次访问时巢是空的，和/或（4）上次访问时巢为空，后来看到成虫带着小鸡。为了简化分析（不包括不同的筑巢阶段），不包括在铺设过程中废弃或废弃的巢穴；这些病例在样本量中并不占重要比例(n个=5年研究期间126个巢穴中的6个）。

统计分析

捕食风险

采用Cox比例风险回归模型（SAS中的PROC PHREG）测试了（1）旅鼠数量、（2）狐狸数量和（3）鸟类捕食者数量对人工巢穴存活的影响；考克斯1972)检验了卡普兰-梅耶生存估计值和解释变量之间的关系。按地点进行分层分析，以控制可能影响旅鼠与滨鸟捕食风险之间关系的两个地点之间的差异（例如，狐狸和鸟类捕食者的密度通常较高，雪雁等替代猎物的密度较高，以及栖息地的差异）。Cox方法的一个假设是，被比较的生存函数和危险函数彼此成比例。对每个变量的违反情况进行了图形测试(赫斯1995).

嵌套成功

使用MARK程序中的巢穴存活选项估计实际巢穴的每日存活率(2007年丁斯摩尔和丁斯摩尔). 暴露天数从发现巢穴的那一天开始；然而，为了减少与筑巢阶段相关的异质性，只包括孵化期内的暴露天数。由于样本大小，每个物种的每日巢穴存活模型都是分别生成的(表1)不足以生成具有多重交互的复杂模型。现场2实际巢穴的样本大小每年从未超过每种1个，因此仅针对现场1发现的巢穴生成巢穴生存模型。为每个物种生成了一套3个先验模型（包括1个常数），以评估（1）旅鼠丰度和（2）狐狸丰度的影响。巢穴存活率的估算是根据最适合基于最低AIC的数据的模型得出的_c（c）价值(伯纳姆和安德森2002,阿诺德2010). AIC小于2增量的型号_c（c）从顶层模型被认为具有竞争力。

所有统计检验均为双侧检验，统计显著性和置信区间（CI）基于1类误差<0.05。

结果

旅鼠丰度

在站点1，旅鼠数量从0.09只到0.16只/100 TN不等（2006年和2009年），最大为0.80只/100 TN（2007年；图1A） ●●●●。站点2的旅鼠丰度较高，从低阶段（2009年）的0.21到周期的峰值阶段（2007年）的最大值0.89不等。

捕食者数量

成狐的最小数量在站点1最低，从每100公里1只到7只不等²而在站点2，成年狐狸的最小数量为每100公里8至16只²(图1B） ●●●●。繁殖成鸟捕食者的最小数量在1号场址最高，每100公里16至84只成鸟²，在站点2处更低，每100公里17至30名成年人²(图1B） ●●●●。在随后的分析中，这三个变量之间没有显著的相关性（狐狸/鸟类第页= 0.09,P（P）= 0.84; 狐狸/狐猴第页= 0.59,P（P）= 0.12; 鸟类/旅鼠第页= −0.003,P（P）= 0.99); 然而，鉴于样本量较小(n个=8年），检测显著相关性的能力相对较低。

Shorebird繁殖

捕食风险

当按地点分层时，旅鼠的数量对捕食风险有显著的负面影响（系数=−0.776，χ²₁= 18.70,P（P）< 0.001;图2)捕食风险降低50%，每增加1只旅鼠/100 TN。捕食者丰度的两个指标对捕食风险也有显著但相反的影响。每100公里增加1只成年狐狸，捕食风险增加8%²（系数=0.078，χ²₁= 11.43,P（P）< 0.001); 然而，每增加100公里1只繁殖鸟类捕食者，捕食风险降低1%²（系数=−0.012，χ²₁= 16.62,P（P）< 0.001).

嵌套成功

每年监测的实际巢穴数量差异很大，1号场址每种鸟类的巢穴数量从0个到30个不等(表1). 贝尔德矶鹬和白背矶的每日巢存活率最好用旅鼠数量来描述(表2). 随着旅鼠数量的增加，每天的巢穴存活率增加(图3).

讨论

APH表明，捕食者对波动的啮齿动物种群的功能和数量反应可能导致其他可用猎物（如鸟蛋）捕食压力的年度变化(缺少1954,Angelstam等人，1984年). 在拜洛特岛5年的时间里，我们发现，如人工滨鸟巢穴所测，旅鼠的数量对捕食风险的年际变化有显著影响。尽管研究后期的样本量较小，但旅鼠数量的增加也解释了两种滨鸟每日巢穴存活率的年际变化。对于真正的巢穴，没有证据支持狐狸数量对巢穴存活的影响；然而，对于人工巢穴，每增加一只成年狐狸，捕食的风险就会增加8%²每增加100公里繁殖一只成年鸟类捕食者，减少1%²结合真实巢穴和人工巢穴的结果表明，啮齿动物种群的波动确实会对滨鸟卵的捕食压力产生影响。

尽管在瑞典和西伯利亚，小型啮齿动物种群的循环活动对陆栖水鸟的间接影响已有充分的记录(Underhill等人，1993年,Summers等人，1998年,Blomqvist等人2002)，迄今为止其他北美研究的结果不太一致。在马尼托巴省丘吉尔附近的低北极地区，半掌鹬(半掌Calidris semipalmatus)在旅鼠数量少的年份遭受了更大的捕食(Meltofte等人，2007年); 然而，半掌犁(半掌沙鼠)巢穴存活的年际变化相对较小甚至没有(Meltofte等人，2007年)根据APH的预测，加拿大鹅的巢穴存活率不受旅鼠数量的影响（Reiter和Anderson，2011年）。在南安普敦岛和科茨岛以北的地方，在旅鼠数量锐减期间，几种滨鸟的巢穴存活率较低，而旅鼠数量增加了2年(Smith等人2007a)但当研究时间较长时，巢穴存活的年际变化最好用捕食者的数量来解释(史密斯2009).

在拜洛特岛，海鸟（本研究）和鹅的巢穴存活率(Béty等人，2001年,2002)似乎间接受到旅鼠数量的影响。北美研究之间不一致的结果可能是由于研究之间的方法差异和/或研究地点之间的生态差异。南安普顿和科茨地区的旅鼠数量是基于每天的野外观察，这可能是一种足以指示旅鼠高峰期的方法，但由于这些时期旅鼠密度较低，在区分中度年份和撞车时可能不够准确。这种方法也可能对观察小型哺乳动物的经验很敏感。在拜洛特岛，旅鼠指数基于每年夏天收集的标准化捕蛇数据。虽然基于捕捉捕捉的指数有局限性（即短时间内取样的地理区域较小），但在涵盖一个以上旅鼠周期的以往研究中，该方法提供了一个可靠的比洛特岛增加、峰值、减少和崩溃年份的定量指数(Béty等人，2001年,2002).

根据我们从真实巢穴获得的数据，旅鼠和真实巢穴存活率之间的关系似乎主要受崩溃年份（2006年）的影响，当时每天的巢穴生存率低至0.70。准确识别这些重要碰撞年份可能与检测这种关系有关。或者，就旅鼠种群周期的幅度和/或捕食者的数量和功能反应而言，北美研究区域之间可能存在生态差异。在比洛特岛上，旅鼠的波动可能很明显，而主要的滨鸟蛋捕食者北极狐对旅鼠的数量和行为反应此前已有记录(Béty等人，2002年); 然而，丘吉尔的旅鼠和狐狸数量之间的关系(赖特和安达信2011)南安普顿和科茨岛尚未进行详细研究。每个地点主要小型啮齿动物物种特征的差异也可能影响主要捕食者的数量和行为反应(Ims等人，2013年). 北美地区之间显著的纬度差异也可能在这些不一致性中发挥作用。捕食风险通常随纬度降低(McKinnon等人2010b)而在低北极地区，替代猎物物种的更高多样性和/或丰度可能会降低旅鼠对鸟类卵的影响。

替代猎物理论在一定程度上依赖于捕食者的转换行为(默多克1969). 根据定义，转换意味着当一个猎物变得更丰富时，捕食者会不成比例地增加对该猎物的消耗率，从而引起功能性反应。Shorebird的蛋可能是偶然的猎物，而不是定向捕食者搜索的焦点(Vickery等人，1992年)与捕食者“转换”为猎物的替代猎物相反。与比洛特岛上其他可用的替代猎物（如鹅蛋）相比，滨鸟蛋的数量较少，检测不到，利润也较低，而且无论旅鼠数量多大，它们在任何一年都可能只占北极狐食物的一小部分；因此，对于可用性和盈利能力如此有限的猎物，采用搜索图像的动机可能不大。

作为偶然的猎物，在旅鼠数量较少的年份，由于狐狸觅食行为的变化而非切换，对滨鸟的捕食风险可能会增加。如果捕食者在其主要猎物减少时增加觅食时间或扩大觅食面积(Norrdahl和Korpimäki 2000年)，偶然发现其他猎物的可能性将增加。有一些证据表明，这可能是比洛特岛的情况，在那里，旅鼠数量少的年份里，北极狐的家园范围增加了（A.Tarroux个人通讯）。或者，如果捕食者的探测随着滨鸟巢穴密度的变化而变化，那么旅鼠的间接影响可能依赖于密度，并且只在高巢穴密度下存在或可检测到。

在研究的最后3年，与前2年相比，在1号栖息地筑巢的海鸟样本量减少了一半以上（2005-2006年>40，2007-2009年<16；表1). 在样本量减少的3年中，尽管其中一年（2009年）的旅鼠丰度较低，但巢穴存活率始终较高。鉴于搜索工作在不同年份之间没有变化（相同数量的巢穴搜索者），并且研究的每一年都有主要的巢穴搜寻者（L.McKinnon）在场，样本量的减少很可能是滨鸟实际筑巢密度的减少；因此，滨鸟巢密度可能会影响旅鼠数量对滨鸟巢存活的间接影响。因此，由于生态差异，如（1）滨鸟卵的捕食作用（选择性vs.偶然性）和/或（2）巢密度，旅鼠数量对滨鸟的间接影响可能因地点而异。

人工巢穴实验的结果清楚地支持了旅鼠对滨鸟巢穴捕食风险的间接影响，尽管它们也表明了捕食者数量的影响，有趣的是，在真实巢穴中没有检测到这种影响。对于人工巢穴，在研究期间估计的成年狐狸的最小数量和最大数量之间（每100公里1至16只），捕食风险增加了248%²). 另外，我们研究中大量的鸟类捕食者对捕食风险有相反的影响。每100公里繁殖鸟类捕食者数量增加，捕食风险降低1%²这表明，在记录的最小和最大繁殖鸟类捕食者数量之间（每100公里16至84只），捕食风险可降低64%²).

虽然这种影响的方向出乎意料，但一些研究表明，由于受到哺乳动物捕食者的保护，筑巢鸟类捕食者的存在实际上降低了滨鸟巢穴的捕食风险(Nguyen等人，2006年,Smith等人2007b). 在一项研究中，这种影响在真实巢穴和人工巢穴之间是一致的(Nguyen等人，2006年). 真实巢穴缺乏捕食者效应可能是由于孵化鸟类的行为适应，例如与鸟类捕食者的筑巢联系，或者可能是由于巢密度低，如前所述。

旅鼠数量对人工巢穴捕食风险的影响也相当大，在旅鼠数量记录的最低指数（0.09只/100 TN）和最高指数（0.89只/100TN）之间，捕食风险降低了50%。现场1真实巢穴的结果表明，影响程度相似，巢穴成功（每日巢穴存活率^{21个潜伏期})从旅鼠数量最少的年份（每100 TN 0.09只旅鼠，巢成功率0-1%）到旅鼠数量最多的年份（每个100 TN 0.89只旅虫，巢成功度74-77%），Baird和White-rumped鹬的数量增加了约75%。一个值得注意的发现是繁殖参数的变化幅度如此之大，尽管拜洛特岛的旅鼠周期幅度低于通常，那里多年的高旅鼠数量经常超过每100 TN 4只(Béty等人，2002年). 尽管我们的研究期间周期振幅较低，但高旅鼠年和低旅鼠年之间繁殖参数的变化幅度与比洛特岛高振幅周期期间鹅与旅鼠相互作用的研究一致(Béty等人，2002年)，以及对东半球鸟类与旅鼠相互作用的研究。

西伯利亚泰米尔半岛，Underhill等人（1993）结果表明，海鸟（最多10种）的日巢存活率从0.98下降到0.80，相当于在旅鼠高峰期和旅鼠减少期之间的巢成功率下降了98%（基于21天的平均潜伏期）。使用更长的时间序列（超过20年），Summers等人（1998年）通过提供证据证明黑腹布伦特鹅的繁殖生产力，揭示了旅鼠在更大空间尺度上的间接影响(布兰塔·伯尼察小檗属植物)和矶鹞(弯嘴滨鹬)根据越冬鸟群中第一年个体的百分比来衡量，泰米尔半岛更大区域内低和高旅鼠丰度年份之间的差异高达50%。

总之，我们基于真实巢穴和人工巢穴的证据表明，旅鼠种群的波动对加拿大高北极地区滨鸟巢穴的捕食压力有间接影响。在拜洛特岛，旅鼠种群以3至4年为一个周期；因此，我们的研究是有限的，因为我们的5年数据只涵盖了1个完整的旅鼠周期。此外，我们的旅鼠丰度指数基于捕捉法而非标记-再捕获法，这可以更准确地估计旅鼠密度。尽管存在这些局限性，但我们发现强有力的证据表明，旅鼠对真实滨鸟巢穴的日常巢穴存活率和在2个研究地点监测到的人工巢穴的捕食风险有间接影响。这些结果与东半球鸟类与旅鼠相互作用的研究一致，但与西半球的研究不太一致，这为未来的研究提供了几个有趣的问题。这些差异是方法上的，还是旅鼠和鸟类之间的间接关系因物种、巢穴密度或旅鼠周期的幅度而异？未来的研究还应调查所涉及的最接近的机制，以及在其他替代猎物物种存在的情况下，这些相互作用如何不同。

致谢

我们的研究之所以成为可能，是因为加拿大自然与技术研究基金会（FQRNT）、加拿大国家科学与工程研究委员会（NSERC，北方实习计划和探索拨款）、加拿大环境部、W.Garfield-Weston北方研究奖、ArcticNet、，北方生态系统倡议、北方科学培训计划和国际极地年项目ArcticWOLVES。后勤支持由极地大陆架项目、加拿大公园、M-C.Cadieux和D.Leclerc提供。感谢G.Gauthier访问Bylot岛的旅鼠捕捉器数据。最后，还要特别感谢E.D'Astous、E.Bolduc、A.Bourbeau-Lemieux、E.Chalifur、M.Desnoyers、P.Y.L'Herault、L.Jolicoeur、C.Juillet、B.Laliberté、J-F.Lamarre、L.Mercier、D.Ootoova、M.Patenaude-Monette、M.Morrisette、L.Qangugg、F.Rousseu和A.Richard提供的实地援助；A.Tarroux，了解拜洛特岛北极狐的空间生态；以及G.Gauthier和C.Juillet对手稿早期版本的有益评论。

引用文献

作者注释