土壤对欧洲山毛榉春秋物候的影响

摘要

树木物候学是森林生态学中的一个关键学科，它将光周期和温度的季节波动与芽、叶和花的年度发育联系起来。温度和光周期通常被认为是树木物候的主要决定因素，而对其与土壤化学特性的相互作用知之甚少。12株欧洲山毛榉幼苗(山毛榉2011年，将种源移植到模拟生态系统中，并在酸性或石灰性森林土壤上种植4年。在过去2年，2013年和2014年，对春芽爆裂和秋季叶片衰老进行了评估，其特点是将2014年春秋两季的年温度与非常温暖的春秋两季节进行对比。2013年，酸性土壤上春季芽爆裂和秋季叶片衰老加剧，对叶片衰老的影响更大。因此，与石灰性土壤相比，该土壤类型的2013年植被期更短。2014年，春芽爆裂也观察到类似的土壤效应，但秋季叶片衰老和植被期长度没有受到影响，这可能是由于在这异常温暖的一年中干扰了植被期的整体延长。不同种源间的土壤响应性不同，早破种源或衰老种源比晚破种源和衰老种源更敏感。这项研究的结果强调了土壤是树木物候学中的一个生态相关因素，并可能有助于解释当前物候学模型中存在的不确定性。

介绍

春季萌芽和秋季叶片衰老是决定寒温带地区季节性生活方式的越冬树种的关键物候事件。冬季低温、春季温度升高和光周期与遗传因素共同作用，是芽爆裂的主要决定因素。这种外部和内部调节确保了当天气条件变得有利且后期霜冻损害风险较低时，春季出苗的最佳时机。在植被期后期，温度降低和光周期缩短与叶片光合作用和生长活动的下调有关(Arend等人，2013年，Kuster等人，2014年)伴随着秋季叶片衰老的逐渐进行，直到植被期结束时叶片脱落。随着春芽爆裂和秋叶衰老在一段持续时间内整合温度信号，这些物候事件的记录被用来检测过去的气候趋势和植被期的相关时间变化(Menzel和Fabian 1999年，Menzel等人，2006年). 在此基础上，开发了几种物候模型来预测未来植被对全球变暖的响应（例如。，克莱默1994，Chuine等人，2000年，Cleland等人，2007年，Morin等人，2009年). 然而，这些向后和向前的建模方法仍然存在很大的不确定性；因此，需要更好地了解树木物候及其环境控制(2007年帕尔马干酪，科纳和巴斯勒2010，Pau等人2011，2011年方式，Jochner等人，2013年一，2013年梅卡拉).

迄今为止，树木物候的环境控制主要归因于温度和光周期，尽管其他环境参数也可能发挥作用。除CO升高外₂以及气候干旱，土壤可能是一个被低估的影响树木表型的因素(Dickie等人，2007年，诺德和林奇2009). 事实上，土壤施肥已被证明可以促进锡特卡云杉和挪威云杉幼苗的萌芽(Murray等人，1994年，弗里斯塔德和科曼2004，2011年洛拉南和里卡拉)杨树的延迟发芽(Sigurdsson 2001年). 此外，还发现一些物理和化学土壤特征与生长在海洋-大陆梯度上的落叶树木和灌木的春季酚学有关(Wielgolaski 2001年). 尽管这些先前的研究首次证明了土壤因素参与控制萌芽，但土壤作为树木物候的调节器迄今为止很少受到关注。这令人惊讶，因为土壤特性对植物对其他环境变量（例如。，Maurer等人，1999年，科纳2011). 土壤水力性质、pH值、养分有效性和土壤生物群可能会在植物组织和功能的不同尺度上与物候特征的气候线索相互作用。例如，菌根对根系的定殖作用已被证明与移植橡树幼苗的早期萌芽有关，这很可能是由于菌根对矿物质吸收能力的提高(Dickie等人，2007年). 在物候学研究中，对于生长在各种不同土壤条件下的树种，这种相互作用不容忽视。这尤其适用于欧洲山毛榉(山毛榉（L.）是欧洲森林中生长在pH值和碳酸盐含量不同的中生土壤上的一个优势的晚演替关键物种(彼得斯1997). 尽管这些化学特征被公认为森林生态学中土壤分类的主要标准(奥斯曼2013)，没有关于它们与山毛榉和其他树种物候学研究的相关性的信息。

提高对土壤化学特性的空间变异性与温度驱动的春芽爆裂和秋季叶片衰老之间相互作用的认识，有助于解释描述过去或估计森林植被对气候变化的未来响应的物候模型中存在的不确定性。事实上，减少物候模型的不确定性是一个关键问题，可以更可靠地预测气候变化如何影响植被期的长度，从而影响生态系统生产力及其晚霜敏感性（例如。，克莱默1994，Estrella和Menzel 2006年，Cleland等人，2007年，2009年8月斯普林格). 鉴于此，本研究旨在评估pH值和碳酸盐含量不同的土壤对欧洲山毛榉春季和秋季物候的影响。将不同种源的幼苗移植到大型模型生态系统中，并在酸性和石灰性森林土壤上生长。在2年的低温或高温条件下，对这两种土壤类型的春芽爆裂和秋季叶片衰老进行了评估。获得的物候模式最终用于显示植被期的长度是否以及如何影响这两种土壤类型。

材料和方法

植物和生长条件

在瑞士两个内阿尔卑斯山谷的天然林分中挖掘了12个山毛榉种源的幼苗（表1). 2011年春季，从每个种源将64株直径为～20 cm的幼苗移植到瑞士联邦森林、雪地和景观研究所WSL的模型生态系统设施MODOEK（47°21′48〃N，8°27′23〃E，545 m a.s.l.）。为了避免移植在随后的酚学研究中产生任何干扰作用，对幼苗进行了两个生长季节的驯化，以克服移植冲击并使其根系再生。2014年秋季试验结束时，幼苗的高度在50至200厘米之间。MODOEK设施包括16个高度为3.5米的生态系统模型，以及保持开放的活动侧墙和滑动屋顶，以避免空气变暖。在地下，每个模型生态系统被分成两个深度为150 cm的蒸渗仪，其中充满酸性（单倍体Alisol）或钙质（Fluvisol）森林土壤。在每个模型生态系统中，移植了来自每个种源的四棵幼苗。酸性和石灰性土壤的pH值分别为4.0和6.9，化学成分不同，但土壤质地和水分条件相似（见Kuster等人，2013年). 最不同的矿物元素是钙质土壤中有效性高10倍的钙和酸性土壤中13倍的锰。

2013年和2014年的温度状况和物候观测

用2年的对比温度研究了幼苗的物候。与附近METEO SWISS站“苏黎世Fluntern”的长期平均值相比，2013年第一年的特点是春季寒冷，秋季温暖，3月/4月气温下降了-1.3°C，9月/10月气温上升了+1.0°C。年平均气温9.0°C接近9.4°C。相比之下，2014年第二年异常温暖，年温度为10.6°C。3月/4月和9月/10月的温度分别增加了+1.8和+1.9°C。每天对所有幼苗的春芽发芽情况进行评估，当第一个芽发芽且绿叶组织可见时，认为幼苗正在发芽。为了保持一致性，不考虑芽膨胀和叶片展开，因为这些逐渐发展的模式很难用日常分辨率进行精确评估。此外，芽膨胀和叶片展开的时间与芽破裂的时间之间存在着很强的相关性(Kuster等人，2014年). 从8月到11月，通过使用SPAD叶绿素计（Konica Minolta Optics Inc.，日本大阪）测量叶片叶绿素损失，对每个种源的一半幼苗的秋季叶片衰老进行了评估。在每个幼苗中，测量了8-10片叶片，以解释个体内不同的衰老发育。50%叶片叶绿素损失的日期（LCL₅₀)从8月到11月，每隔1到3周进行一次叶绿素含量的重复测量。该方法基于叶绿素降解作为叶片衰老的生理指标(布坎南-沃拉斯顿1997)，可以精确测定逐渐发展的叶片衰老(Norby等人，2000年，Herrick和Thomas 2003，弗里德利2012).

统计分析

为了测试固定因子“土壤”和随机因子“种源”在2年中每一年的显著性，对物候数据进行方差分析（ANOVA）。根据MODOEK设施的实验设计，土壤被视为种源的筑巢因子。通过重复测量方差分析，分别对每种土壤类型的因子“年”的显著性进行了测试。通过Pearson相关性分析了所评估的酚类事件的时间与土壤因素的影响大小之间的关系。效应大小计算为时间差（Δ吨_{钙/酸性土壤})在石灰性和酸性土壤上，春季芽爆裂和秋季叶片衰老的平均日期之间。治疗效果和相关性在P（P） < 0.05. 所有统计分析均采用SPSS 17.0（IBM Corporation，Armonk，NY，USA）进行。

结果

春芽爆裂

2013年和2014年，所有幼苗的春芽爆发时间分别为26天和29天，差异很大。这种变异性主要归因于相同种源和土壤处理下的单株芽突日期非常不同。尽管总体上存在这种差异，但这两年不同种源的芽突发生率不同（图1a和b；P（P） < 0.001），撒克逊是最早的爆发物源，马斯特里斯是最新爆发物源之一。然而，这些差异不能用种源产地的环境条件来解释，因为与春季或年度温度和降雨量的相关分析得出的相关系数很低且不显著（数据未显示）。通过对酸性土壤和石灰性土壤上萌芽的比较，可以明显看出土壤类型是影响这一物候特征的重要因素。酸性土壤上的树木比石灰性土壤上的树早出芽，总体差异为1.3天(P（P） = 0.003）和1.6天(P（P） = 0.001）。早破种源比晚破种源受土壤因素的影响更大。2013年，最早萌芽种源Saxon的萌芽开始时间差异最大，与石灰性土壤相比，在酸性土壤上提前了2.7天（图三a） ●●●●。在温暖的2014年，这一差异甚至为3.4天（图三c） ●●●●。相比之下，2014年晚爆裂种源Mastrils对土壤的反应很微弱，2013年相对较冷的年份甚至相反。相关性分析也可以证明这种种源特定的土壤响应性，相关性分析表明，在这两年中，芽突的发生与受试种源中土壤因子的影响大小之间存在密切而显著的关系（2013年：R（右） = 0.82,P（P） = 0.001; 2014:R（右） = 0.65，P（P） = 0.02).

秋季叶片衰老

作为LCL日期测量的秋季叶片叶绿素降解₅₀作为秋季叶片衰老的定量指标。LCL日期₅₀变异性很大，2013年和2014年所有幼苗的时间跨度分别为38天和43天。至于春芽爆裂，这种变异性大多归因于LCL的不同日期₅₀在相同种源和土壤处理的单株树木之间。在这两年中，种源之间的差异并不显著（图2a和b；2013:P（P） = 0.92; 2014:P（P）=0.34). 2013年，叶片衰老的日期受到树木生长的土壤类型的强烈影响。平均而言，树木达到LCL₅₀酸性土壤的阈值比石灰性土壤早5.8天（图2a；P（P） < 0.001). 然而，这种土壤效应在2014年无法得到统计证实。在这异常温暖的一年，LCL的总体阈值₅₀在酸性土壤上仅比在石灰性土壤上早1.2天达到（图2b；P（P）==================================================================================0.15). 然而，值得注意的是，首批达到LCL阈值的树木₅₀在酸性土壤上观察到（见图4e、 插图）。如春芽爆裂所示，土壤对LCL的影响₅₀在早衰种源中显著。例如，LCL的进步₅₀2013年，在酸性土壤上，最早衰老种源Saxon和Mels分别为8.3和8.5天，而最新衰老种源Chamoson仅为3.9天（图三b） ●●●●。同样在2014年，尽管总体土壤影响不显著，但观察到了这一趋势（图三d） ●●●●。相关分析显示，在这两年中，LCL日期之间存在密切且高度显著的关系₅₀以及测试种源中土壤因子的影响大小（2013年：R（右） = 0.85,P（P） = 0.001; 2014:R（右） = 0.82,P（P） = 0.001).

2013年和2014年植被期长度

在异常温暖的2014年，与相对寒冷的2013年相比，在酸性和石灰性土壤上，幼苗平均提前12.1天和11.8天开始春蕾爆裂（图4a和d；酸性和石灰性土壤，P（P） < 0.001). 秋季叶片衰老在两年之间表现出较小的变异性。2014年，LCL的平均日期₅₀与2013年相比，仅在酸性和石灰性土壤上分别提前了1.1天和5.6天（图4b和e；酸性土壤，P（P） = 0.03; 石灰性土壤，P（P） < 0.001). 根据这些数据和土壤物候响应的大小，计算了年份和土壤类型的植被期长度，作为春芽爆裂和秋叶衰老（LCL）之间的时间跨度₅₀). 显示所有种源物候发育时间进程的累积曲线清楚地表明，2013年土壤对秋季叶片衰老的影响大于对春芽爆裂的影响（图4a和b），但2014年没有（图4d和e）。因此，与石灰性土壤相比，酸性土壤2013年的植被周期更短（所有种源的−4.7天；P（P） < 0.001; 图4c） 酸性土壤覆盖178天，石灰性土壤覆盖183天。2014年，两种土壤类型的植被期长度没有差异(P（P） = 0.072; 图4f） ●●●●。酸性土壤的平均植被周期为190天，石灰性土壤为189天。与2013年相比，在酸性和石灰性土壤上的持续时间分别延长了11.7天和5.3天。

讨论

本研究为欧洲山毛榉春季和秋季的土壤效应提供了明显但年际变化的证据。在酸性土壤上，幼苗在这两年都表现出提前破芽。这种土壤效应在异常温暖的2014年表现得尤为明显，特别是在早期爆发的撒克逊种源。在这温暖的一年里，春芽爆裂的全面推进，补充了早发苗的物候发育受土壤影响大于晚发苗的发现。秋季物候并没有显示出一致的响应模式，因为只有2013年第一年酸性土壤上的叶片衰老加剧。2014年土壤缺失对叶片衰老的影响可能是由于春季温度异常高，这不仅导致了芽的提前爆裂，而且还导致了植被期的明显延长。事实上，叶片衰老是一个年龄依赖的过程，受到植被期长度的影响，假设最大叶片年龄(Lim等人，2007年). 因此，2014年植被期的延长可能触发了石灰性土壤上叶片早衰（与2013年相比），从而抵消了土壤对秋季物候的影响。

山毛榉物候受遗传控制(Falusi和Calamassi 1996)在一系列种源中测试了幼苗的土壤响应性。观察到不同的反应，早期爆裂/衰老种源比晚期爆裂/老化种源受到的影响更大。这种响应模式表明，遗传成分有助于种源特定的土壤响应性。然而，单原因土壤-基因-物候功能意义上的直接遗传控制是不可能的。事实上，随着春季或秋季的进展，树木酚学的气候决定因素，即温度和光周期，变得越来越有影响力，从而引发更快的酚学发展(Kuster等人，2014年)而这反过来又可能覆盖了晚爆裂/衰老种源的土壤效应。因此，种源特定的土壤对山毛榉物候的影响最有可能反映出早期萌芽/衰老幼苗对温度和光周期以外的其他环境变量的响应能力。此外，种源间的其他适应迹象也不明显，因为起源地的任何环境变量都无法从统计上解释芽萌发和叶片衰老的差异。这并不奇怪，因为研究区域规模较小，且其强烈的生态分裂干扰了适应力。

由于春季萌芽和秋季叶片衰老决定了越冬树木蒸腾和光合作用的季节活动总和，因此计算了这些物候事件之间的天数，以测试土壤类型对季节活动长度的影响。这个时间段，这里称为植被期，在物候学研究中特别重要，因为它对于估计气候变化对落叶生态系统年度碳平衡的影响至关重要(Goulden等人，1996年，Menzel和Fabian 1999年，Richardson等人，2010年). 在我们的研究中，酸性土壤上2013年的植被期平均延长了5天。2014年获得了一个看似矛盾的结果，之前检测到的土壤效应似乎消失了。然而，2014年，幼苗经历了非常温暖的春季温度，导致早春芽爆裂，因此，与前一年相比，植被期明显延长。如上所述，因此，可以假设2014年，生长在两种土壤上的幼苗的叶子接近了山毛榉树叶的最大年龄。事实上，叶片衰老是对内源和外部环境信号的综合反应(Lim等人，2007年). 因此，可以合理地假设，在特定寿命期后，内源性线索在衰老叶片中占主导地位。这些与叶龄相关的因素可能已经覆盖了土壤对2014年秋季叶片衰老和植被期长度的影响。

观测到的土壤对植被期长度的影响几乎与之前观测到的10.8天和12天的大小一致Menzel和Fabian（1999）和Zhou等人（2001）分别针对过去全球变暖对温带地区生长季节长度的影响。因此，土壤因素可能对仅基于温度和光周期预测植被周期长度的酚学模型构成相当大的偏差。在白桦物候学的研究中，最近强调了综合土壤变量的更全面建模方法的必要性，其中开花和早期叶片物候期的开始随着树木的矿物营养状况而变化(Jochner等人，2013年b条). 这些来自描述性研究的结果得到了本研究对山毛榉的实验结果的支持，山毛榉树是欧洲森林中生长在pH值和碳酸盐含量不同的土壤上的晚演替关键物种(彼得斯1997). 尽管观测到的影响还不能概括，需要进一步的功能分析，但它们提供了土壤如何影响温度驱动的树木物候的明确示例。

结论

近年来，树木酚学作为气候变化对陆地生态系统影响的指标越来越受到人们的关注。几个生态和生物地球化学过程与森林物候直接相关，这些物候决定了植物-大气界面的能量、水和碳循环(Hanes等人，2013年，Richardson等人，2013年). 因此，为应对气候变化，春秋物候时间的变化将影响这些基本生态系统过程的季节进程。如欧洲山毛榉的观测研究所示，土壤化学特性可能会影响温度驱动的春芽爆裂和秋季叶片衰老，从而改变植被期的长度。在评估气候变化对树木物候的影响以及对生态系统过程的反馈时，应考虑土壤因素。

利益冲突

未申报。

基金

这项研究得到了瑞士联邦环境基金会办公室和瑞士联邦森林、雪和景观研究所WSL的资助。

致谢

我们感谢P.Bleuler对MODOEK研究设施的宝贵技术援助和维护。我们还感谢实习学生F.Schreyer、P.Buri、D.Hanimann和J.Schuler帮助我们进行了酚学评估。

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